Unter den Kirchen von Kowel ist die Christgeburt-Kathedrale die älteste. Es gibt eine Legende über ihre Gründung. Laut der Legende hat Fürst Andrej Bogoljubskij in diesen Gegenden am Vorabend von Weihnachten seinen Weg verloren. Er kehrte von Suzdalia nach Starodub zurück und verirrte sich im Wald. Der Tag war schneereich und frostig, und es begann bereits zu dämmern, als er in der Ferne ein schwaches Licht bemerkte. Es war das Licht in der Hütte des Jägers Elifan. Der Fürst übernachtete dort, und am nächsten Tag befahl er, zur Dankbarkeit für seine Rettung in dem Dorf eine Kirche zu bauen. Die hölzerne Kirche wurde zu Ehren der Geburt Christi geweiht, da das Ereignis am Vorabend dieses Festes stattfand.

Ende des 17. Jahrhunderts wurde die hölzerne Kirche durch eine steinerne ersetzt. Ursprünglich hatte die Kirche zwei Altäre: den Hauptaltar zu Ehren der Geburt Jesu Christi und einen Seitenaltar im Namen des Wundertäters Makarius von Kaljazin. Später erhielt die Kirche das Ikone der Gottesmutter „Smolensk“, die zur Hauptheiligkeit der Kathedrale wurde. Zu Ehren dieses Ikonen wurde ein neuer Seitenaltar eingerichtet. Der Legende nach wurde die Ikone auf wundersame Weise auf der Ruine einer verbrannten Holzkirche im Dorf Nesterowo, 7 Werst von Kowel entfernt, gefunden. Da man sie für wundertätig hielt, wurde die Ikone in die Christgeburt-Kirche gebracht.

Im Jahr 1837 waren bei einem Gottesdienst der Zarewitsch Alexander Nikolajewitsch, der zukünftige Kaiser Alexander II., und sein Mentor, der Dichter W. A. Schukowski, anwesend. Dies war der einzige Besuch einer hochrangigen Person in der Kirche. 1870 wurde die Kirche erweitert und erhielt den Status einer Kathedrale. Zu diesem Zeitpunkt gab es bereits eine Wache und eine Umzäunung mit Toren.

Von 1920 bis 1926 diente die Kathedrale als Kathedrale für den Kowel-Vikar des Wladimir Erzbischofs. Der Protopresbyter Pawel Awrow war seit 1922 der Beauftragte der Wladimir Diözese im Obersten Kirchlichen Verwaltung, dem zentralen Organ der Erneuerungsbewegung. Dennoch besuchten die meisten Gläubigen die Christgeburt-Kathedrale, die zur altgläubigen Richtung gehörte. Anfang 1926 entstand in Kowel eine unabhängige Kirchengemeinde, die den Extremen der Tichon-Kirche und der Erneuerungskirche entgegenstand. Infolge von Konflikten wurde die Christgeburt-Kathedrale der altgläubigen Gemeinde zugeordnet, die Spaso-Transfiguration-Kirche den Erneuerern und die Kirche des Heiligen Johannes des Kriegers den Autozephalisten. 1931 schlossen die Behörden die Spaso-Transfiguration-Kathedrale, und 1938 die Christgeburt-Kathedrale, indem sie die Kuppeln der Kirche und des Glockenturms abbrachen. Die Kirche des Heiligen Johannes des Kriegers blieb bei der Erneuerungsgemeinde, aber nicht lange. 1945 wurde sie ebenfalls geschlossen.

1946 wurde die Kathedrale wieder eröffnet, wobei die Kuppeln in vereinfachter Form wiederhergestellt wurden. Sie wurde Ende der 1980er Jahre restauriert und blieb bis 1991 die einzige aktive Kirche in Kowel.