A principios del siglo XIX se construyó en Zabalki la primera iglesia de madera, dedicada al santo Nicolás. Estaba situada en el lugar más alto de la zona y originalmente servía en el hospital naval militar. En 1819, la iglesia fue transferida a la autoridad diocesana y se convirtió en parroquial.

Según la tradición, en 1780 el príncipe G.A. Potemkin regaló a la antigua iglesia hospitalaria una imagen del santo Nicolás, lo que determinó el nombre del templo. En 1842 se construyó en el centro de la nueva plaza del mercado una iglesia de piedra en estilo clásico dedicada al santo Nicolás. Fue adornada con pórticos de cuatro columnas en el este y el oeste, y coronada con una alta cúpula sobre un tambor octogonal y un campanario de dos niveles. La iglesia fue consagrada el 9 de mayo de 1842. Durante la Guerra de Crimea de 1853-1856, aquí se celebraron los funerales de los defensores de Sebastopol que murieron en los hospitales de Jersón.

Hasta 1917, en la iglesia funcionaba una escuela primaria para niños de las clases "bajas". En los primeros años después de la revolución, la iglesia de San Nicolás se convirtió en la primera de renovación en Jersón, pero este movimiento no duró mucho.

En la década de 1920, el templo fue saqueado y se confiscaron todos los valores de la iglesia. A finales de 1929 se retiraron las campanas, quedando solo las pequeñas que permanecieron en el vestíbulo. En 1932, la iglesia fue cerrada y utilizada como almacén de grano, talleres y garaje para tractores hasta 1941.

En 1941, el templo fue reabierto y se reanudaron los servicios religiosos. Se recogieron donaciones y artistas locales restauraron el iconostasio. Ese mismo año, el artista Babenko creó la imagen de la Resurrección de Cristo, la Sábana Santa de la Madre de Dios y la Crucifixión del Señor. De 1949 a 1954 se restauraron ambos altares laterales. La monja Eufalia del monasterio de la Anunciación de Jersón pintó los íconos de los altares laterales, mientras que la monja Constancia creó las imágenes de la Madre de Dios de Feodorov y Kasperov. Zinovia Osadcheva pintó el ícono de la Madre de Dios "Súplicante", que se convirtió en la principal reliquia de la Catedral Marítima de San Nicolás.

En mayo de 2007, en honor al 165 aniversario de la consagración, la iglesia de San Nicolás recibió el estatus de Catedral Marítima. Para este evento, el arzobispo de Jersón y Tavrida, Juan, donó a la catedral una parte de las reliquias del santo Nicolás. En 2009 se restauró el campanario y la cúpula se cubrió con hierro dorado.

El 22 de mayo de 2015, el arzobispo Juan consagró el monumento al santo Nicolás de Mira, instalado en el recinto de la catedral.