Zu Beginn des 19. Jahrhunderts wurde in Zabalki die erste hölzerne Kirche, die dem Heiligen Nikolaus gewidmet war, errichtet. Sie befand sich an dem höchsten Punkt der Umgebung und diente ursprünglich einem militärischen Marinehospital. Im Jahr 1819 wurde die Kirche der Diözese übergeben und wurde zur Pfarrkirche.

Der Legende nach schenkte Fürst G.A. Potemkin im Jahr 1780 der alten Hospital-Kirche ein Bild des Heiligen Nikolaus, was den Namen des Tempels bestimmte. Im Jahr 1842 wurde im Zentrum des neuen Marktplatzes eine steinerne Kirche des Heiligen Nikolaus im klassischen Stil erbaut. Sie wurde mit vier Säulenportiken im Osten und Westen geschmückt, und ein hoher Kuppel auf einem achteckigen Tambour sowie ein zweigeschossiger Glockenturm krönten sie. Die Kirche wurde am 9. Mai 1842 geweiht. Während des Krimkriegs von 1853-1856 wurden hier die Verteidiger von Sewastopol, die in den chersonesischen Krankenhäusern gestorben waren, beigesetzt.

Bis 1917 gab es an der Kirche eine Grundschule für Kinder aus den "niederen" Gesellschaftsschichten. In den ersten Jahren nach der Revolution wurde die Kirche des Heiligen Nikolaus die erste reformierte Kirche in Cherson, aber diese Bewegung hielt nicht lange an.

In den 1920er Jahren wurde der Tempel geplündert, alle kirchlichen Werte wurden beschlagnahmt. Ende 1929 wurden die Glocken abgenommen, nur die kleinen, die im Vorraum blieben, überlebten. Im Jahr 1932 wurde die Kirche geschlossen und bis 1941 als Getreidespeicher, Werkstätten und Traktorgarage genutzt.

Im Jahr 1941 wurde der Tempel wieder eröffnet, und die Gottesdienste wurden wieder aufgenommen. Es wurden Spenden gesammelt, und lokale Künstler restaurierten den Ikonostase. Im selben Jahr schuf der Künstler Babенко das Bild der Auferstehung Christi, das Epitaph der Gottesmutter und die Kreuzigung des Herrn. Von 1949 bis 1954 wurden beide Kapellen restauriert. Die Nonne Eufalia aus dem Chersoner Mariä-Entschlafens-Kloster malte die Ikonen der Seitenkapellen, während Nonne Konstantia die Theodorowsky- und Kasperowsky-Bilder der Gottesmutter schuf. Zinovia Osadcheva malte das Bild der Gottesmutter "Schnelle Hilfe", das zur Hauptheiligkeit der Nikolaus-Marinekathedrale wurde.

Im Mai 2007, anlässlich des 165. Jahrestages der Weihe, erhielt die Nikolauskirche den Status einer Marinekathedrale. Zu diesem Ereignis schenkte der Erzbischof von Cherson und Taurien, Ioann, der Kathedrale ein Teil der Reliquien des Heiligen Nikolaus. Im Jahr 2009 wurde der Glockenturm restauriert, und die Kuppel wurde mit goldenem Damaststahl bedeckt.

Am 22. Mai 2015 weihte Erzbischof Ioann das Denkmal des Heiligen Nikolaus von Myra, das im Garten der Kathedrale aufgestellt wurde.