El templo cuadrado de una sola cúpula de San Nicolás, con capillas dedicadas al venerable Dimitri de Priluki y a la gran mártir Paraskeva, fue construido en el monasterio Avraamiev-Gorodetskiy durante el período de activa construcción en piedra. La fecha aproximada de su edificación fue determinada gracias a una inscripción en un Evangelio del siglo XVII, que antes de la revolución se guardaba en el rico tesoro del monasterio. En la inscripción se decía: "En el año 7159, el 20 de septiembre, el donante Tarch, hijo de Nikifor, el ordenante, colocó este libro del Evangelio en la casa de la Purísima Madre de Dios de la Protección y del milagroso Avraamio, en el monasterio de Gorodets, y lo colocó en el altar de San Nicolás en la nueva iglesia de piedra en las puertas sagradas, bajo el celador Avraam Pimenov". Debajo del templo, en el piso inferior, había celdas que han sobrevivido hasta nuestros días. Ahora los peregrinos entran al monasterio no a través de las Puertas Sagradas, sino a través de las puertas en el campanario. El templo de San Nicolás se convirtió en el primero que fue restaurado en la devuelta Iglesia del monasterio Avraamiev-Gorodetskiy. Ya el 18 de abril de 1992, su cúpula fue coronada con una cruz, y el 22 de mayo, en el día de la celebración de la transferencia de las reliquias del santo y milagroso Nicolás, comenzaron los servicios religiosos en el templo.