El museo de iconos rusos fue creado gracias a la iniciativa del empresario y mecenas Mijaíl Abramov y se inauguró en mayo de 2006. Inicialmente, el museo se encontraba en una de las salas del centro de negocios "Vereiskaya Plaza" en el oeste de Moscú, mientras se realizaban trabajos activos de reconstrucción del edificio principal del museo.

La reconstrucción del edificio, ubicado en la calle Goncharnaia en el centro de Moscú, se completó en 2010. Dos casas de renta, que anteriormente se encontraban en estado de emergencia, fueron reforzadas, completamente restauradas y transformadas en un moderno complejo museístico con un atrio de vidrio que las une. El nuevo edificio del museo se inauguró solemnemente el 25 de enero de 2011, y la ceremonia fue presidida por el ministro de cultura de la Federación Rusa, Aleksandr Avdeev. Con la apertura del nuevo edificio, el museo se expandió no solo en términos de salas de exposición, sino que también obtuvo espacios para el almacenamiento de exposiciones, su estudio científico, catalogación, restauración e investigación técnico-tecnológica. Esto llevó a la creación de un taller de restauración especial y departamentos de catalogación científica.

Desde su apertura, el museo ha recibido un amplio reconocimiento público y profesional. Por ejemplo, se convirtió en la primera colección privada rusa en unirse al Consejo Internacional de Museos de la UNESCO.