Das Museum der Russischen Ikone wurde dank der Initiative des Unternehmers und Mäzens Michail Abramow gegründet und eröffnete im Mai 2006. Ursprünglich befand sich das Museum in einem der Säle des Geschäftscenters "Veréiskaja Plaza" im Westen Moskaus, während aktiv am Umbau des Hauptgebäudes des Museums gearbeitet wurde.

Der Umbau des Gebäudes in der Goncharnaia-Straße im Zentrum Moskaus wurde 2010 abgeschlossen. Zwei Mietskasernen, die sich zuvor in einem maroden Zustand befanden, wurden verstärkt, vollständig restauriert und in einen modernen Museums-Komplex mit einem verbindenden Glasatrium umgewandelt. Das neue Gebäude des Museums wurde am 25. Januar 2011 feierlich eröffnet, und die Zeremonie wurde von dem Minister für Kultur der Russischen Föderation, Alexander Awdeew, geleitet. Mit der Eröffnung des neuen Gebäudes erweiterte sich das Museum nicht nur hinsichtlich der Ausstellungsräume, sondern erhielt auch Räume für die Aufbewahrung von Exponaten, deren wissenschaftliche Untersuchung, Katalogisierung, Restaurierung und technologische Forschung. Dies führte zur Schaffung einer speziellen Restaurierungswerkstatt und wissenschaftlich-katalogisierenden Abteilungen.

Seit seiner Eröffnung hat das Museum breite öffentliche und professionelle Anerkennung erhalten. Zum Beispiel wurde es die erste private russische Sammlung, die in den Internationalen Museumsrat der UNESCO aufgenommen wurde.