En noviembre de 1961 se fundó un museo público en Belomorsk. Su creación comenzó con la decisión del Comité Ejecutivo del Consejo de Diputados de Trabajadores del Distrito de Belomorsk del 2 de noviembre de 1961 sobre la apertura del Museo Histórico y Local en la ciudad. En los primeros años, hasta 1966, cuando se organizó la sucursal de Belomorsk del Museo Estatal de Historia de Carelia en base al museo público de Belomorsk, el fondo del museo recibió objetos y documentos donados por los habitantes, empresas y organizaciones del distrito de Belomorsk.

Desde 1966, el museo comenzó a exhibir complejos únicos de petroglifos e imágenes rupestres, como «Las huellas de los demonios» y «Zalavruga». En la colección arqueológica del museo se encuentran objetos hallados durante excavaciones en las desembocaduras del río Vyg, en los asentamientos de Erpin Pudas, Las huellas de los demonios, Zalavruga, y el Puente de Gorély: hachas de piedra, cuchillos, puntas de flechas y lanzas, raspadores, piedras de pulido y otros artefactos. También se conservan en el museo colecciones de objetos de la cultura pomoriana, la economía y la vida cotidiana, así como materiales sobre la historia de la región, incluyendo documentos, fotografías, pertenencias personales de los belomorenses, héroes de la Gran Guerra Patria, maestros, deportistas y ciudadanos honorarios de la ciudad, en total más de cinco mil unidades de almacenamiento.

En 2008, tras la mudanza a un nuevo edificio, se inauguró una sala de exposiciones, donde junto con la exposición principal se organizan anualmente de 10 a 12 exposiciones temáticas.

La exposición principal «La cultura marítima de los pomores a finales del siglo XIX y principios del XX» está dedicada a las tradiciones de la pesca pomoriana, su formación histórica y desarrollo. En la exposición se presentan fotografías, documentos, modelos de barcos, herramientas auténticas de pesca y sus maquetas, así como objetos de la economía y la vida cotidiana de las aldeas pomoranas a finales del siglo XIX y principios del XX. Las secciones de la exposición incluyen «Escuelas de navegación de Pomorie», «Centros de la costa pomorana», «Construcción naval», tipos de barcos, modelos, ritual de la colocación del barco, herramientas de los constructores navales, «Pesca de pieles y pesca», «Relaciones comerciales», un mapa de las rutas comerciales de los pomores. Aquí se puede aprender sobre las sutilezas de la pesca de arenque, las características de la captura de salmón, los métodos de extracción y procesamiento de perlas de río y mucho más, que conforma el concepto de «cultura marítima de los pomores». Los visitantes pueden ver una de las rarezas del museo, «El plano de la aldea de Shizhenskii de 1852» con la lista de nombres y apellidos de todos los propietarios de viviendas, así como equipos de navegación y de navegación, incluyendo compases secos. En base a la exposición «La cultura marítima de los pomores» se llevan a cabo excursiones y conferencias temáticas, como «Historia del traje pomoriano», «La familia pomoriana», «Construcción naval en Pomorie», «Relaciones comerciales entre Pomorie y Noruega», «Descubrimientos geográficos en el Norte Ruso» y muchas otras.