La iglesia de San Nicolás, construida de madera, apareció en Yakutsk en 1718 y se convirtió en una de las primeras de la ciudad. Estaba situada detrás de la plaza de la Alcaldía, cerca del fuerte. A mediados del siglo XVIII se mencionaba la iglesia de San Nicolás con casas de beneficencia.

Con el tiempo, el edificio de madera, probablemente, se deterioró o se quemó, y en 1791 los habitantes comenzaron la construcción de un nuevo templo de piedra. Debido a la falta de fondos, la construcción duró más de treinta años. El templo se levantó en el lugar donde más tarde se ubicó el Instituto de Geología del Centro Científico de Yakutsk. Para el otoño de 1821 se completó el piso superior y se consagraron tres altares superiores. Sin embargo, tras un terremoto, los cimientos resultaron inestables, lo que llevó a la destrucción de las paredes y la aparición de grietas. Una comisión estableció que el constructor no prestó la debida atención a los cimientos. En 1834, la administración provincial de Yakutsk recibió una orden de Irkutsk para demoler las paredes de la iglesia. Se sabe que el piso inferior tenía 18 ventanas, el superior, 20 ventanas, y el alto cuadrado constaba de dos pisos con seis altares. En el templo había 9 campanas, incluyendo una grande y una poliélica que pesaba 66 puds y 18 libras.

La idea de construir un nuevo templo de San Nicolás para ceremonias funerarias fue propuesta por el comerciante Iván Yakovlevich Shilov y apoyada por los ciudadanos, quienes recaudaron fondos a través de donaciones. En el verano de 1843, Yakutsk fue visitado por el arzobispo de Irkutsk, Níl Isakovich, quien apoyó la iniciativa. En la ciudad comenzaron la producción de ladrillos y la extracción de piedra, formándose cooperativas de canteros. El 9 de mayo de 1847 se consagró el cimiento, y para 1851 la construcción de la iglesia se había completado en su mayor parte. El comerciante Shilov controló la obra, eligió el lugar y compró materiales. En 1852, el arzobispo de Kamchatka, Inocencio Veniaminov, consagró el altar mayor, y más tarde se consagraron otros dos. En la nueva iglesia se trasladaron las campanas, vestimentas e íconos de la antigua. Los tres iconostasios fueron creados según los planos del arquitecto Diakonov. En el recinto de la iglesia se enterraba a personas de diferentes clases sociales. El comerciante Iván Yakovlevich Shilov el Joven fue enterrado a la entrada del templo por sus obras de caridad.

En la década de 1920, la iglesia de San Nicolás se hizo conocida debido a las ejecuciones en su recinto de representantes de la inteligencia, la burguesía y el clero. La iglesia fue entregada a los renovadores, y en la década de 1930 se le quitaron las campanas. Para finales de la década, las construcciones de la ciudad se acercaron al cementerio, que comenzaron a demoler. Los monumentos fueron robados, y para 1939 la iglesia quedó como la última en funcionamiento en Yakutsk, pero fue cerrada debido a su "estado de emergencia".

Tras el cierre, el templo fue parcialmente reconstruido y sometido a una reparación capital. En él se instalaron un archivo del partido, la oficina de arquitectura de la ciudad y un colector bibliotecario, lo que ayudó a preservar el edificio. En 1945-1946, se asignó a los creyentes una casa de oración en lugar del templo. En la década de 1950, el cementerio fue nivelado, y las lápidas se utilizaron en la construcción, por ejemplo, como base para la planta de energía de la ciudad. En 1976, la iglesia fue incluida en la lista de monumentos arquitectónicos, y en 1982 se realizó una reparación cosmética. Para finales del período soviético, la iglesia había conservado su apariencia y volúmenes originales.

A principios de la década de 1990, la iglesia fue devuelta a los creyentes. El patriarca Alexis II visitó el templo en 1993 y expresó su esperanza por su restauración. El gobierno de Yakutia asignó fondos para la restauración, y el 8 de octubre de 1995, el templo fue nuevamente consagrado, convirtiéndose en la catedral de la diócesis de Yakutsk. Mantuvo este estatus hasta 2005, cuando se convirtió en una iglesia parroquial con el nombre de "Gradoyakutsk". En la década de 2010, bajo la dirección de D. A. Trofimov, se renovó la decoración interior del templo.