La historia del museo histórico-etnográfico de Irbit comenzó en 1883, cuando con el apoyo de la administración de Irbit se abrió un museo pedagógico itinerante en una escuela de tres clases del distrito. En su creación participó el inspector de la escuela y miembro de la UOLE, Semen Vasilyevich Fedoseev. Hasta julio de 1905, el museo funcionó como escolar, y luego se convirtió en público. En 1911, la viuda del comerciante de primera guilda y alcalde de Tomsk, P. V. Mikhailov, Alevtina Petrovna, donó a la ciudad la casa de su esposo, ubicada cerca de la iglesia de Sretenskaya en la calle Konstantinovskaya, 1. La Duma de la ciudad decidió ubicar en ella una escuela primaria para mujeres, y en el edificio anexo, el museo y la biblioteca.

Durante la Guerra Civil, comenzaron los saqueos y los incendios en Irbit, lo que provocó la pérdida o destrucción de muchos de los objetos del museo. En febrero de 1921, el museo comenzó su actividad en nuevas condiciones. Por iniciativa del departamento de educación del Polítprosvet de Irbit, fue transformado en un museo de enseñanza y demostración de materiales visuales del departamento de educación popular del distrito, que contaba con 3675 objetos. La restauración del museo fue llevada a cabo por Andrey Prokopyevich Solovyov, quien trabajó en diversas posiciones hasta 1948. A principios de la década de 1930, gracias a los esfuerzos de M. D. Golubykh, el museo se trasladó a un nuevo edificio y comenzó a enriquecer activamente sus colecciones. En 1941, el museo fue cerrado y no funcionó, pero en 1943 reabrió en la dirección calle Kirova, 50, donde se encuentra actualmente.

Después de la guerra, los empleados del museo trabajaron activamente en el enriquecimiento de sus fondos. En 1979, la institución recibió el estatus de museo histórico-etnográfico. En 2009 se inauguró un segundo edificio del museo en la calle Kirova, 74. Durante su funcionamiento, el museo ha recibido a más de 2 millones de personas.

A partir de 2017, el museo contaba con 14157 objetos en su fondo principal y 8690 en su fondo auxiliar, y su número sigue creciendo.