Die Geschichte des historisch-ethnografischen Museums in Irbit begann im Jahr 1883, als mit Unterstützung des Irbiter Landrats ein wanderndes pädagogisches Museum in der dreiklassigen Bezirksschule eröffnet wurde. An seiner Gründung war der Inspektor der Schule und Mitglied der UOLE, Semen Vasilievich Fedoseev, beteiligt. Bis Juli 1905 funktionierte das Museum als Schulmuseum und wurde dann öffentlich. Im Jahr 1911 schenkte die Witwe des Kaufmanns 1. Gilde und des Stadtoberhaupts von Tomsk, P. V. Michailov, Alewtina Petrowna, der Stadt das Haus ihres Mannes, das sich in der Nähe der Sretenskaja Kirche in der Konstantinowskaja Straße 1 befindet. Der Stadtrat beschloss, darin eine Mädchenschule unterzubringen, und im angebauten Gebäude ein Museum und eine Bibliothek.

Während des Bürgerkriegs begannen in Irbit Plünderungen und Brände, wodurch viele Exponate des Museums verloren gingen oder zerstört wurden. Im Februar 1921 nahm das Museum seine Tätigkeit unter neuen Bedingungen wieder auf. Auf Initiative der Abteilung für Bildung des Politprosvet in Irbit wurde es in ein Lehr- und Schausammlungsmuseum für anschauliche Lehrmittel der Bezirksschule umgewandelt, das 3675 Exponate umfasste. Die Wiederherstellung des Museums wurde von Andrei Prokopyevich Solovyev geleitet, der bis 1948 in verschiedenen Positionen arbeitete. Anfang der 1930er Jahre zog das Museum dank der Bemühungen von M. D. Golubyh in ein neues Gebäude um und erweiterte aktiv seine Sammlungen. Im Jahr 1941 wurde das Museum konserviert und war nicht in Betrieb, öffnete jedoch 1943 erneut in der Kirova-Straße 50, wo es sich bis heute befindet.

Nach dem Krieg arbeiteten die Mitarbeiter des Museums aktiv daran, seine Bestände zu erweitern. Im Jahr 1979 erhielt die Einrichtung den Status eines historisch-ethnografischen Museums. Im Jahr 2009 wurde ein zweites Gebäude des Museums in der Kirova-Straße 74 eröffnet. Seit seiner Gründung haben mehr als 2 Millionen Menschen das Museum besucht.

Stand 2017 umfasste das Museum 14157 Exponate im Hauptbestand und 8690 im Hilfsbestand, und ihre Anzahl wächst weiterhin.