Hasta el tiempo de la Confusión, en Karachev, en la "escombrera de la fortaleza", había una iglesia dedicada a las Santas Mujeres Miróforas. Durante el período de los impostores, el templo, al igual que otras iglesias de la ciudad, fue completamente destruido. En la primera mitad del siglo XVII, cuando Karachev fue restaurado, los feligreses construyeron en el mismo lugar una nueva iglesia de madera. En 1740, levantaron un templo de piedra de una cúpula en nombre de la Transfiguración del Señor, con un altar en honor a las Santas Mujeres Miróforas. En el lugar de la antigua iglesia de madera se instaló un monumento de piedra, que ha perdurado hasta nuestros días. Más tarde, en la iglesia se añadió un segundo altar en honor a la Madre de Dios "De todos los que sufren, la Alegría". A finales del siglo XIX, debido a la insuficiencia de espacio y el deterioro de la iglesia, así como su lejanía de la parroquia, el anciano de la iglesia junto con los feligreses construyeron una nueva iglesia de piedra de tres altares y cinco cúpulas en nombre de la Transfiguración del Señor. La construcción fue dirigida por el comerciante de Karachev, Petr Ivanovich Ivanov. El templo fue completado en 1888 y consagrado el 18 de octubre de ese mismo año.

La iglesia de la Transfiguración se distinguía por su hermosa arquitectura, era espaciosa, luminosa y estaba equipada con calefacción "amosovskaya", lo que la hacía una de las mejores en Karachev. En 1896 comenzó la construcción de un campanario de piedra, que hasta el momento solo ha alcanzado la mitad. En la iglesia servían un sacerdote y un salmista, y los libros métricos y los registros de confesión se llevaban desde 1805.

En 1903, el anciano de la iglesia, Gerasim Vasilyevich Shemyakov, con sus propios fondos, comenzó la construcción de un nuevo edificio de piedra para la escuela parroquial, que aún no se había completado. La parroquia de la iglesia de la Transfiguración es una de las más antiguas en Karachev. Hasta principios del siglo XIX, incluía la parte central de la ciudad y la aldea de Aksinina.

En 1806, para crear una nueva parroquia catedral, se separó una parte significativa de los feligreses de la iglesia de la Transfiguración y la aldea de Aksinina. Actualmente, la parroquia está compuesta por comerciantes y habitantes de la parte central de la ciudad, con una población de hasta 600 hombres. Los feligreses son conocidos por su diligencia y disposición a ayudar a las necesidades de la iglesia y las obras de misericordia. La iglesia de la Transfiguración ha sido visitada en varias ocasiones por los Arzobispos de Oryol: en junio de 1885, el templo fue inspeccionado por el Ilustrísimo Simeón, el 27 de agosto de 1890, lo visitó el Ilustrísimo Misaíl, el 26 de abril de 1897, el Ilustrísimo Mitrofán, y el 17 de abril de 1903, el Ilustrísimo Irineo.

La iglesia de la Transfiguración se encontraba cerca de Kazán y era popular entre la nobleza y los funcionarios. Estaba situada en la esquina de la actual calle Dzerzhinsky, anteriormente Transfiguración, y Lenin.

Con la llegada del poder soviético, el templo fue cerrado. En 1937, se le quitaron las cúpulas y las cruces, y el edificio se remodeló para un teatro dramático. El teatro, con una compañía permanente de actores profesionales, a menudo realizaba giras por las ciudades de Oryol y Bryansk.

Durante la Gran Guerra Patria, el edificio de la iglesia de la Transfiguración fue destruido.