La Iglesia de la Natividad de la Santísima Virgen en el pueblo de Dushkino es conocida desde 1609. Inicialmente tenía un solo altar, y su techo estaba adornado con tres cúpulas. En esta forma permaneció hasta 1808, cuando una fuerte tormenta derribó dos de las cúpulas. Después de eso, la iglesia fue reconstruida: se quitaron las cúpulas y el campanario se instaló por separado.

En 1858, se reemplazó la base de la iglesia por una de piedra, y el campanario se unió al edificio principal. En 1891, la iglesia de madera fue reconstruida.

Después de la revolución bolchevique, se desmantelaron la parte superior de la iglesia y el campanario. Desde 1937 hasta 1942, la iglesia estuvo cerrada para servicios religiosos y se utilizó como almacén de granos. Desde 1942, volvió a estar en funcionamiento, y la comunidad de creyentes recibió su registro en 2011.