El templo fue construido durante el apogeo del principado de Vladimir por el gran príncipe Vsevolod Yurievich, conocido como el Gran Nido, en honor a su santo patrón Dmitri de Salónica. Vsevolod, que tomó el nombre de Dimitri al ser bautizado, comenzó la construcción en 1191, según los datos cronológicos encontrados por Tatiana Timofeeva en la década de 1990. Nikolai Voronin señala los años 1194-1197. El templo fue erigido con piedra caliza blanca por maestros rusos. La crónica de Radziwill menciona que Vsevolod creó numerosas iglesias, incluida la iglesia de Dmitri, que decoró con íconos y frescos. No atrajo a maestros del extranjero, sino que utilizó artesanos locales.

En 1197, la construcción se completó con la instalación del ícono de Dmitri de Salónica y un relicario de plata con una parte de la vestimenta del mártir. En 1237, la catedral sufrió daños por la invasión mongolo-tártara, fue dañada y saqueada, y luego se incendió varias veces en 1536, 1719 y 1760.

Entre 1837 y 1839, por orden de Nicolás I, la catedral fue restaurada, pero perdió algunos elementos arquitectónicos interesantes. Durante la época soviética, se mantuvo como un monumento del arte antiguo ruso. En 1918, en la catedral funcionó la Comisión para la Conservación de Monumentos de Pintura bajo la dirección de Igor Grabar, y en 1919 el templo fue cerrado para los servicios religiosos. La catedral ha sido restaurada en varias ocasiones, y en 1999 y 2004 se realizaron trabajos para mejorar su estado.

Actualmente, la catedral está bajo la administración del museo-reserva de Vladimir-Suzdal y funciona como museo. Los servicios religiosos no se llevaron a cabo durante mucho tiempo, pero en 2011 se celebró una liturgia en la catedral, y se convirtió en un lugar activo, permaneciendo parte del museo-reserva y sin ser transferida a la Iglesia Ortodoxa Rusa.