Der Tempel wurde in der Zeit des höchsten Glanzes des Wladimirer Fürstentums von Großfürst Wsewolod Jurjewitsch, bekannt als das Große Nest, zu Ehren seines himmlischen Schutzpatrons Dmitri von Solun, erbaut. Wsewolod, der bei der Taufe den Namen Dimitri annahm, begann 1191 mit dem Bau, gemäß den in den 1990er Jahren von Tatjana Timofejewa gefundenen Chronikdaten. Nikolai Woronin verweist auf die Jahre 1194-1197. Der Tempel wurde aus weißem Kalkstein von russischen Meistern errichtet. In der Radziwill-Chronik wird erwähnt, dass Wsewolod viele Kirchen schuf, darunter die Kirche des Dmitri, die er mit Ikonen und Fresken schmückte. Er zog keine Meister aus dem Ausland hinzu, sondern nutzte lokale Handwerker.

Im Jahr 1197 wurde der Bau mit der Installation der Ikone des Dmitri von Solun und einer silbernen Reliquie mit einem Stück des Gewandes des Märtyrers abgeschlossen. Im Jahr 1237 wurde die Kathedrale während der mongolisch-tatarischen Invasion beschädigt und geplündert und brannte dann mehrmals in den Jahren 1536, 1719 und 1760.

In den Jahren 1837-1839 wurde die Kathedrale auf Befehl von Nikolaus I. restauriert, verlor jedoch einige interessante architektonische Elemente. In der Sowjetzeit blieb sie als Denkmal der altrussischen Kunst erhalten. Im Jahr 1918 arbeitete im Tempel die Kommission zur Erhaltung von Malereien unter der Leitung von Igor Grabar, und 1919 wurde der Tempel für Gottesdienste geschlossen. Die Kathedrale wurde mehrfach restauriert, und in den Jahren 1999 und 2004 wurden Arbeiten zur Verbesserung ihres Zustands durchgeführt.

Derzeit steht die Kathedrale unter der Verwaltung des Wladimir-Suzdal-Museums und fungiert als Museum. Lange Zeit fanden keine Gottesdienste statt, aber im Jahr 2011 fand in der Kathedrale eine Liturgie statt, und sie wurde aktiv, bleibt jedoch Teil des Museums und wird nicht an die Russische Orthodoxe Kirche übergeben.