La iglesia está situada en el lugar donde desde el siglo XIII se erigieron templos de madera, que fueron destruidos por el fuego y restaurados en varias ocasiones. Originalmente, había dos iglesias de madera: la fría de la Ascensión del Señor Dios y la cálida de la Epifanía del Señor Dios y Salvador nuestro Jesucristo. El templo actual fue construido en 1648 con fondos del comerciante de Veliky Ustyug, Nikifor Revyakin. Según el libro de registros de 1676-1683, a finales del siglo XVII, la iglesia de la Ascensión tenía once cúpulas, de las cuales solo siete han sobrevivido hasta nuestros días. El templo es una compleja composición volumétrica, que probablemente surgió como resultado de varios períodos de construcción. Se sabe que en 1742 se reconstruyó el ábside del altar. El templo principal, de cinco cúpulas y sin columnas, tiene forma cuadrada y está cubierto por una bóveda cerrada con decorativos kokoshniks y un tambor de luz central. A tres lados lo rodean capillas de dos pisos, y en el lado occidental se adosa una escalera de piedra exterior con trasteros. En el lado norte hay una adición de dos pisos que rodea el volumen principal y al oeste, donde se eleva el campanario, formando un todo con el templo. La parte torre del campanario, por la composición y los detalles, parece haber surgido como resultado de una de las reconstrucciones del siglo XVIII. En el lado sur, se adosa al templo principal una elegante adición, coronada con una cúpula sobre un alto tambor doble. En la decoración exterior del templo se utilizaron por primera vez en Ustyug diversos azulejos.

El incendio de 1715 destruyó en la iglesia los antiguos utensilios y el iconostasio con íconos. El actual iconostasio tallado y dorado de cinco niveles data de 1744, y los íconos son obras de pintura de mediados del siglo XVIII. Alguna vez, detrás del altar había una antigua cruz de madera con un Crucifijo tallado. En el iconostasio de la capilla se encontraba una antigua imagen de la Madre de Dios de Todos los Afligidos con un manto de perlas. Sobre las puertas y en los intercolumnios había muchas imágenes antiguas. Un pequeño iconostasio de cuatro niveles también adorna la cálida iglesia de la Resurrección. Su característica son las puertas reales, divididas en varios paneles con encuadernación de hierro perforado. Los íconos en el iconostasio también pertenecen al siglo XVIII, algunos de ellos fueron pintados por el iconógrafo local Stepan Sokolov en 1719, poco después del incendio, y el ícono de 'Todos los Afligidos' en 1753. La Madre de Dios Odigitria de Smolensk, pintada por Stepan Sokolov en 1718, proviene de la fila local del iconostasio de la capilla de Resurrección de la iglesia de la Ascensión. La Dormición de la Madre de Dios, pintada por Vasily Kolmogorov en 1744, también proviene de la fila local del iconostasio de la capilla de Resurrección de la iglesia de la Ascensión.

El 14 de febrero de 1930, la iglesia de la Ascensión fue cerrada y sus bienes fueron repartidos entre el Fondo Estatal, el museo y la comunidad de fieles. El edificio del templo fue entregado al museo, pero debido a la falta de vigilancia, sufrió vandalismo. Se rompieron los cristales y aparecieron grietas en las paredes. En 1933, el edificio sufrió dos incendios, se dañaron las puertas de entrada, los revestimientos de los tambores y el campanario. Dentro del edificio, los íconos fueron sacados de los iconostacios y esparcidos, algunos de ellos fueron despojados de sus revestimientos de cobre, y parte de la talla fue destruida. En el altar, se esparció la biblioteca de la iglesia, se dañó el candelabro y el iconostasio del templo superior. Una hermosa estufa de azulejos de colores del siglo XVIII fue destruida. En junio de 1934, N.G. Bekryashev exigió al consejo municipal que reparara el edificio y organizara su vigilancia permanente. En mayo de 1937, volvió a plantear la cuestión de la protección y reparación de la iglesia. Gracias a los esfuerzos de N.G. Bekryashev, se logró detener la destrucción de la iglesia de la Ascensión y comenzar su reparación.