La catedral de la Asunción en Kolomna fue fundada en 1379 por el santo príncipe Dmitri Donskoy en honor a la victoria de las tropas rusas sobre la Horda de Oro en el río Vozha. En 1380, antes de la batalla de Kulikovo, el príncipe oró en esta iglesia en construcción. Tras la victoria, la catedral fue completada y se convirtió en la principal de la diócesis de Kolomna, fundada en 1353.

El ícono de Don de la Madre de Dios, la reliquia del templo, acompañó al príncipe en su hazaña en el campo de Kulikovo. Esta imagen, creada por Teófanes el Griego, era muy venerada en Rusia. Ante ella oró el zar Iván el Terrible antes de la campaña de Kazán, y tras la victoria llevó el ícono a Moscú, dejando para la catedral de Kolomna dos copias exactas.

Se considera que Teófanes el Griego participó en la pintura de la iglesia en 1392. En la iglesia inferior había altares en honor a la Asunción de la Madre de Dios y al santo Dmitri de Salónica, y en la superior, al santo Nikita y al obispo Leontio de Rostov. En la catedral se guardaban las reliquias de san Juan Bautista y del venerable Esteban de Sava. El templo estaba ricamente decorado con íconos en marcos de plata y mantos bordados, uno de los cuales fue bordado por Sofía Paleóloga. La catedral era famosa por su biblioteca y era el lugar de enterramiento de los arzobispos de Kolomna.

Desde 1581 hasta 1586, aquí sirvió el santo Job, el primer Patriarca de Moscú y de toda Rusia. La catedral, fundada por Dmitri Donskoy, estuvo en pie hasta 1672, cuando fue desmantelada debido a su deterioro. En su lugar, el arquitecto Melentiy Alekseev construyó un nuevo templo de cinco cúpulas, utilizando la piedra blanca de la antigua catedral. En ese mismo tiempo se erigió un campanario de forma de tienda, adyacente al templo de Tikhvin. En 1804, la catedral fue nuevamente pintada. A principios del siglo XIX, el rector era el protoierey Mijaíl Drozdov, padre del santo Filareto, quien también sirvió y predicó aquí.

En 1880, se celebró en la catedral el 500 aniversario de la batalla de Kulikovo. En la década de 1820, el anciano de la iglesia era Dmitri Vdovin, canonizado en 2002. En 1929, el templo fue cerrado y saqueado, y las tumbas de los arzobispos fueron profanadas. En 1989, la catedral fue devuelta a los fieles, y tras la restauración, fue consagrada el 29 de agosto de 1999 por el Patriarca Alexis II.