Die Uspenski-Kathedrale in Kolomna wurde 1379 von dem heiligen Fürsten Dmitri Donskoi zu Ehren des Sieges der russischen Truppen über die Goldene Horde am Fluss Vozha gegründet. Im Jahr 1380, vor der Schlacht von Kulikovo, betete der Fürst in diesem im Bau befindlichen Tempel. Nach dem Sieg wurde die Kathedrale vollendet und wurde zur Hauptkirche der 1353 gegründeten Kolomna-Eparchie.

Das Don-Bildnis der Gottesmutter, die Reliquie des Tempels, begleitete den Fürsten in seinem Heldentum auf dem Kulikovo-Feld. Dieses Bild, geschaffen von Theophanes dem Griechischen, war in Russland sehr verehrt. Vor ihm betete Zar Iwan der Schreckliche vor dem Kazan-Feldzug, und nach dem Sieg brachte er das Ikone nach Moskau und ließ für die Kolomna-Kathedrale zwei genaue Kopien zurück.

Es wird angenommen, dass Theophanes der Griechische 1392 an der Malerei des Tempels beteiligt war. Im unteren Tempel befanden sich Altäre zu Ehren der Entschlafung der Gottesmutter und des heiligen Dmitri von Thessaloniki, im oberen zu Ehren des heiligen Nikita und des Heiligen Leontius von Rostow. In der Kathedrale wurden die Reliquien des heiligen Johannes des Täufers und des heiligen Stefan von Savaita aufbewahrt. Der Tempel war reich mit Ikonen in silbernen Rahmen und bestickten Tüchern geschmückt, eines davon wurde von Sofia Palaiologos gestickt. Die Kathedrale war für ihre Bibliothek berühmt und war der Begräbnisort der Kolomna-Erzbischöfe.

Von 1581 bis 1586 diente hier der Heilige Iov, der erste Patriarch von Moskau und ganz Russland. Die von Dmitri Donskoi gegründete Kathedrale stand bis 1672, als sie wegen Baufälligkeit abgerissen wurde. An ihrer Stelle baute der Architekt Melentiy Alekseev eine neue fünfkuppelige Kirche aus dem weißen Stein der alten Kathedrale. Zur gleichen Zeit wurde ein schindelgedeckter Glockenturm errichtet, der an die Tikhvin-Kirche angrenzt. Im Jahr 1804 wurde die Kathedrale neu ausgemalt. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts war der Protopriester Michail Drozdov, der Vater des Heiligen Filaret, der hier ebenfalls diente und predigte, der Vorsteher.

Im Jahr 1880 wurde das 500-jährige Jubiläum der Schlacht von Kulikovo in der Kathedrale gefeiert. In den 1820er Jahren war Dmitri Wdovin der Kirchenälteste, der 2002 heiliggesprochen wurde. Im Jahr 1929 wurde der Tempel geschlossen und geplündert, und die Gräber der Erzbischöfe wurden verwüstet. Im Jahr 1989 wurde die Kathedrale den Gläubigen zurückgegeben, und nach der Restaurierung wurde sie am 29. August 1999 von Patriarch Alexius II. geweiht.