La historia de este templo comienza con un muelle episcopal en la orilla sur del Kutum. En 1666, se le asignó al metropolitano de Astracán, José, un terreno "para la casa y para graneros en la Isla frente a las puertas de Kabatskie". Sin embargo, el lugar resultó inconveniente debido a la constante descarga de madera y el estacionamiento de barcos, lo que dificultaba la construcción.

En 1678, el metropolitano Parfenio se dirigió al zar Alexei Mikhailovich con una solicitud de un nuevo terreno en la orilla del Kutum, más arriba de los desembarcaderos de pescado. Este lugar estaba libre y, por decreto del zar, pasó a ser propiedad del metropolitano. Aquí había estado una capilla desde tiempos antiguos, como se indica en los documentos de archivo de la Consistoría Espiritual. En 1711, el metropolitano Sampson encargó a Mikhail Serbin construir tiendas con sótanos "detrás de las puertas de Kosi, junto a la muralla de la ciudad". En 1719, con la bendición del obispo Joaquín, se erigió aquí una iglesia de madera en honor a la Icono de Tikhvin de la Madre de Dios, con graneros debajo de ella, detrás de las puertas de Garian de la Ciudad Blanca.

En 1737, debido a su deterioro, la iglesia fue demolida, y en su lugar el archimandrita Mefodiy trasladó la iglesia de Resurrección del Monasterio de Resurrección-Boldino, volviéndola a consagrar en honor a la Icono de Tikhvin. En 1749, el obispo Ilarión informó al Santo Sínodo sobre un incendio el 30 de agosto de 1747 que destruyó las tiendas en el muelle episcopal y el muelle de pan en el río Kutum. Después de esto, la iglesia de Tikhvin desapareció de su lugar anterior. De los documentos sobre la compra de un viñedo en la Colina Negra se deduce que fue trasladada allí.

En 1741, el obispo Ilarión adquirió para la casa episcopal un viñedo en la Colina Negra, que pertenecía al barón Cherkasov. El viñedo tenía 4,583 cepas de uva y árboles frutales, así como una pequeña fábrica de ladrillos y una bodega. El viñedo estaba equipado con edificios de ladrillo, anexados a la casa episcopal, y aquí también se trasladó la iglesia de Tikhvin. Sin embargo, no permaneció aquí mucho tiempo.

Después de la revolución de 1917, la iglesia de Tikhvin permaneció bajo la administración de la Iglesia Ortodoxa. En 1938, fue cerrada por las autoridades soviéticas. A.I. Kuznetsov informa que el sacerdote Pavel Nechaev fue llevado a juicio por no pagar impuestos, sus bienes fueron confiscados y después de eso dejó la iglesia. El templo fue cerrado y demolido, y en su lugar ahora se erige un edificio de hormigón armado de una central telefónica.