Die Geschichte dieser Kirche beginnt mit einem Bischofsanleger am Südufer des Kutum. Im Jahr 1666 erhielt der astrakhanische Metropolit Joseph ein Grundstück "für einen Hof und für Scheunen an der Kose gegenüber den Kabatschen Toren". Der Standort erwies sich jedoch als ungeeignet aufgrund der ständigen Holzverladung und der Anlegestellen für Boote, was den Bau störte.

Im Jahr 1678 wandte sich Metropolit Parfenij an Zar Alexei Michailowitsch mit der Bitte um ein neues Grundstück am Ufer des Kutum, oberhalb der Fischinseln. Dieser Ort war frei, und auf königlichen Befehl ging er in den Besitz des Metropoliten über. Hier stand seit alten Zeiten eine Kapelle, wie in den Archivdokumenten der Geistlichen Konsistenz angegeben. Im Jahr 1711 beauftragte Metropolit Sampson Michail Serbin mit dem Bau von Läden mit Kellern "hinter den schiefen Toren, neben der Stadtmauer". 1719 wurde mit dem Segen von Bischof Joakim hier eine hölzerne Kirche zu Ehren der Tichwiner Ikone der Gottesmutter mit Scheunen darunter, hinter den Garjanischen Toren der Weißen Stadt, errichtet.

Im Jahr 1737 wurde die Kirche aufgrund von Verfall abgerissen, und an ihrer Stelle übertrug der Archimandrit Mephodij die hölzerne Auferstehungskirche aus dem Auferstehungs-Boldinsker Kloster, die erneut zu Ehren der Tichwiner Ikone geweiht wurde. 1749 informierte Bischof Ilarion den Heiligen Synod über einen Brand am 30. August 1747, der die Läden am Bischofsanleger und den Getreideanleger am Fluss Kutum zerstört hatte. Danach verschwand die Tichwiner Kirche von ihrem früheren Standort. Aus Dokumenten über den Kauf eines Weinbergs am Schwarzen Hügel wird klar, dass sie dorthin verlegt wurde.

Im Jahr 1741 erwarb Bischof Ilarion für das Bischofshaus einen Weinberg am Schwarzen Hügel, der Baron Tscherkasow gehörte. Der Weinberg hatte 4.583 Rebstöcke und Obstbäume sowie eine Ziegelfabrik und eine Weinkelterei. Der Garten war mit Ziegelgebäuden ausgestattet, die dem Bischofshaus zugeordnet waren, und hier wurde auch die Tichwiner Kirche verlegt. Allerdings stand sie hier nicht lange.

Nach der Revolution von 1917 blieb die Tichwiner Kirche unter der Verwaltung der Orthodoxen Kirche. 1938 wurde sie von den sowjetischen Behörden geschlossen. A.I. Kuznetsov berichtet, dass der Priester Pawel Nechajew wegen Steuerhinterziehung vor Gericht gestellt wurde, sein Eigentum beschlagnahmt wurde und er die Kirche verließ. Der Tempel wurde geschlossen und abgerissen, und an seiner Stelle steht jetzt ein Stahlbetongebäude der Telefonstation.