La iglesia, dedicada a la icono de la Madre de Dios "Smolensk", con un cálido altar en honor a la santa gran mártir Catalina, fue erigida con los fondos del comerciante de Murom M. I. Elin en el lugar de la iglesia de madera que se quemó en 1804.

En 1832 se añadió un campanario a la iglesia, y en 1838 se construyó un comedor cálido con un altar en honor a la icono de la Madre de Dios "Alegría de todos los afligidos", uniendo el campanario y la iglesia en un único complejo. La arquitectura de la iglesia y el campanario refleja la influencia de la época del emperador Alejandro I.

En 1840, los feligreses, entre los que se encontraban los comerciantes de Murom Titov, Elin y Kiselev, donaron una campana que pesaba 200 puds. Una reliquia especial de la iglesia era la cruz del altar de 1676 con fragmentos de las reliquias de santos.

Después del colapso de la cúpula de la iglesia vecina de Cosme y Damián en 1868, los íconos sobrevivientes y los utensilios de la iglesia fueron trasladados al templo de Smolensk, que se hizo conocido como la iglesia "Novo-Cosmodemyanskaya".

El 23 de mayo de 1922, se retiraron utensilios de plata del templo que pesaban 1 pud, 19 libras y 80 zolotniks bajo el pretexto de ayudar a los hambrientos del Volga. El 12 de noviembre de 1929 se discutió el cierre del templo, y el 20 de enero de 1930, el VTsIK aprobó la decisión de cerrar ocho iglesias en Murom, incluida la de Smolensk.

Desde 1977, comenzaron trabajos de restauración en la iglesia, después de los cuales se convirtió en una sala de exposiciones del museo local de historia. Aquí se llevaron a cabo exposiciones de arte visual y aplicado, así como conciertos de coros académicos gracias a la excelente acústica.

El 21 de julio de 1995, un rayo golpeó la aguja del campanario, causando un incendio y un colapso. En agosto de 1995, la iglesia fue devuelta a la diócesis de Vladimir, y el 10 de agosto se celebró el primer servicio religioso. El 14 de abril de 1996 se llevó a cabo el primer servicio de Pascua, oficiado por el igumen Kronid Kozlov.

En agosto de 2000, se restauró la aguja del campanario, que había sido dañada por el rayo. Por decreto del arzobispo Evlogy Smirnov, la iglesia recibió el estatus de catedral de la ciudad.

El volumen principal de la iglesia es un cuadrado con bóveda cerrada, coronado por dos octogonales que disminuyen en diámetro, con una cúpula en forma de cebolla. Al este se adosa un ábside pentagonal, y al norte y al sur, pórticos de orden jónico con arcos, creando una impresión de ligereza.

El comedor y el campanario, construidos en la década de 1830, están realizados en otras escalas y son algo desproporcionados con el volumen principal de la iglesia. Los detalles arquitectónicos son característicos de la primera mitad del siglo XVIII: ventanas arqueadas del comedor, pilastras del pórtico de entrada y semicolumnas del tercer nivel del campanario. En el tercer nivel, se agrupan tres semicolumnas de orden compuesto, lo que es una tradición local de los arquitectos "murolé".