Die Kirche, die der Ikone der Gottesmutter "Smolensk" gewidmet ist, mit einem warmen Anbau zu Ehren der heiligen Großmärtyrerin Katharina, wurde mit Mitteln des muromer Kaufmanns M. I. Elin an der Stelle des 1804 abgebrannten Holztempels errichtet.

Im Jahr 1832 wurde der Kirche ein Glockenturm hinzugefügt, und 1838 wurde ein warmer Speisesaal mit einem Anbau zu Ehren der Ikone der Gottesmutter "Freude aller Trauernden" angebaut, wodurch der Glockenturm und die Kirche zu einem einheitlichen Komplex vereint wurden. Die Architektur der Kirche und des Glockenturms spiegelt den Einfluss der Epoche des Kaisers Alexander I. wider.

Im Jahr 1840 spendeten die Gemeindemitglieder, darunter die muromer Kaufleute Titov, Elin und Kiselev, eine Glocke mit einem Gewicht von 200 Pud. Eine besondere Reliquie der Kirche galt das Altarkreuz aus dem Jahr 1676 mit Teilen heiliger Reliquien.

Nach dem Einsturz des Zeltes der benachbarten Kirche von Kosmas und Damian im Jahr 1868 wurden die erhaltenen Ikonen und kirchlichen Utensilien in den Smolensker Tempel gebracht, der als "Neu-Kosmodemyansk" bekannt wurde.

Am 23. Mai 1922 wurde aus der Kirche silbernes Geschirr mit einem Gewicht von 1 Pud, 19 Pfund und 80 Goldstücken unter dem Vorwand beschlagnahmt, den hungernden Wolga-Regionen zu helfen. Am 12. November 1929 wurde die Schließung der Kirche diskutiert, und am 20. Januar 1930 genehmigte der WZIK die Entscheidung zur Schließung von acht Kirchen in Murom, einschließlich der Smolensker.

Seit 1977 begannen in der Kirche Restaurierungsarbeiten, nach denen sie zu einem Ausstellungsraum des örtlichen Heimatmuseums wurde. Hier fanden Ausstellungen bildender und angewandter Kunst sowie Konzerte akademischer Chöre dank der hervorragenden Akustik statt.

Am 21. Juli 1995 schlug ein Blitz in den Glockenturm ein, was einen Brand und den Einsturz zur Folge hatte. Im August 1995 wurde die Kirche an das Wladimirer Erzbistum zurückgegeben, und am 10. August fand der erste Gottesdienst statt. Am 14. April 1996 fand der erste Ostergottesdienst statt, der von dem Mönch Kronid Kozlov geleitet wurde.

Im August 2000 wurde der vom Blitzschlag beschädigte Glockenturm wiederhergestellt. Durch Erlass des Erzbischofs Evlogy Smirnov erhielt die Kirche den Status einer Stadtkathedrale.

Der Hauptkörper der Kirche stellt einen quadratischen Raum mit einem geschlossenen Gewölbe dar, gekrönt von zwei achteckigen Türmen, die im Durchmesser abnehmen, mit einer zwiebelförmigen Kuppel. Im Osten schließt sich eine fünfseitige Apsis an, und im Norden und Süden befinden sich Portiken ionischer Ordnung mit Bögen, die einen Eindruck von Leichtigkeit vermitteln.

Der Speisesaal und der Glockenturm, die in den 1830er Jahren erbaut wurden, sind in anderen Maßstäben ausgeführt und etwas unverhältnismäßig zum Hauptkörper der Kirche. Die architektonischen Details sind typisch für die erste Hälfte des 18. Jahrhunderts: Bogenfenster des Speisesaals, Pilaster des Eingangsportikus und Halbsäulen der dritten Etage des Glockenturms. In der dritten Etage sind drei Halbsäulen der kompositen Ordnung gruppiert, was eine lokale Tradition der Baumeister "Muralei" darstellt.