El pueblo de Derguino fue fundado en la década de 1750 por Román Nikoláyevich Derguín, padre del conocido poeta y político ruso Gavríla Derguín, quien sirvió como teniente coronel en el Regimiento de Landmilicia de Orenburgo. Tras la muerte de su esposo, la madre del poeta construyó en el pueblo una iglesia de madera en honor a la icono de la Madre de Dios "Smolensk". Con el tiempo, el templo de madera se deterioró, y en 1784, Gavríla Románovich Derguín recibió la bendición del arzobispo de Kazán para la construcción de una iglesia de piedra.

La construcción comenzó en el verano de ese mismo año en el centro del pueblo y duró 12 años. En 1796, el templo fue consagrado en honor a la imagen de Smolensk de la Madre de Dios. Dos altares laterales fueron consagrados en honor a la gran mártir Catalina y a la icono de la Madre de Dios "Znameniye".

Desde el siglo XIX, el templo en el pueblo de Derguino se ha convertido en un atractivo reconocido de las provincias de Orenburgo y, desde 1851, de Samara. Es un destacado monumento de historia y cultura de importancia nacional y se considera la iglesia más antigua de la región de Orenburgo.

Entre 2015 y 2018 se llevaron a cabo trabajos de restauración arquitectónica y artística de la pintura, fortalecimiento de las capas de color y reparación de las grietas en el fondo de la pintura. También se realizaron trabajos de restauración en las fachadas y el techo, y se recreó el campanario.