Das Dorf Derschawino wurde in den 1750er Jahren von Roman Nikolajewitsch Derschawin gegründet, dem Vater des bekannten russischen Dichters und Staatsmannes Gawriil Derschawin, der als Oberst im Orenburger Landmilizregiment diente. Nach dem Tod ihres Mannes baute die Mutter des Dichters im Dorf eine hölzerne Kirche zu Ehren der Ikone der Gottesmutter "Smolensk". Mit der Zeit wurde der Holztempel baufällig, und 1784 erhielt Gawriil Romanowitsch Derschawin die Erlaubnis des kasanischen Bischofs zum Bau einer Steinkirche.

Der Bau begann im Sommer desselben Jahres im Zentrum des Dorfes und dauerte 12 Jahre. 1796 wurde der Tempel zu Ehren des Smolensker Bildes der Gottesmutter geweiht. Zwei Seitenaltäre wurden zu Ehren der Heiligen Katharina und der Ikone der Gottesmutter "Znamienie" geweiht.

Seit dem 19. Jahrhundert ist der Tempel im Dorf Derschawino eine anerkannte Sehenswürdigkeit der Orenburger und seit 1851 der Samara-Region. Er ist ein herausragendes Denkmal von historischer und kultureller Bedeutung für ganz Russland und gilt als die älteste Kirche der Orenburger Region.

Von 2015 bis 2018 wurden Arbeiten zur architektonischen und künstlerischen Restaurierung der Malerei, zur Stärkung der Farbschichten und zur Beseitigung von Rissen im Malgrund durchgeführt. Außerdem wurden Restaurierungsarbeiten an den Fassaden und dem Dach durchgeführt und der Glockenturm wiederhergestellt.