La historia de la iglesia rusa en Menton comenzó en 1880, cuando bajo el patrocinio de la gran duquesa Anastasia Mijáilovna se creó la Sociedad Benéfica Rusa de Menton. Su objetivo era ayudar a los súbditos rusos en San Remo, Bordighera y Menton, así como llevar un registro de enfermos y fallecidos. En 1892 se adquirió una mansión en la prestigiosa zona de Carnoles para albergar la sociedad, que recibió el nombre de Maison Russe («Casa Rusa»).

Esta impresionante mansión de cuatro pisos con 32 habitaciones, donde solo residían rusos, estaba rodeada de un hermoso jardín con olivos y árboles cítricos, palmeras, rosas y cactus. Más tarde se acondicionó una villa separada para los gravemente enfermos y moribundos. Tras la creación de la «Casa Rusa», se decidió construir un templo ortodoxo en Menton. La construcción, según el proyecto del arquitecto Tersling, comenzó en el verano de 1892, y en noviembre la iglesia fue consagrada.

La Iglesia de la Virgen María y San Nicolás en Menton es de tamaño pequeño: su longitud es de 12 metros, la altura interior es de 9 metros y el ancho es de 7,5 metros. Se adosa al edificio de la «Casa Rusa» y está construida en el estilo de las iglesias rusas de los siglos XVII-XVIII. El techo a dos aguas está cubierto de tejas, y sobre el altar se eleva una cúpula decorada con azulejos de colores y columnas. En la cima de la cúpula hay una pequeña linterna con una cruz ortodoxa. Se puede acceder a la iglesia a través de tres entradas: desde el jardín, desde la «Casa Rusa» o a través del jardín al altar. Sobre la última entrada se encuentra una imagen del Salvador bajo un toldo de madera.

Los visitantes de la iglesia rusa en Menton deben prestar atención al iconostasio de un solo nivel, realizado en estilo bizantino con mármol de Carrara. La mayoría de los íconos fueron pintados por K. Bryullov, y la imagen del Resucitado fue creada por el vicecónsul N. Yurasov. Se sabe que muchos íconos fueron trasladados aquí desde la iglesia de campaña del príncipe Lopujin.