El templo de Pedro y Pablo del monasterio de la Santísima Trinidad fue fundado en 1726 durante la vida del santo Filofei, metropolitano de Tobolsk, junto a la pared sur. La inspiración para su construcción fue la iglesia en las puertas económicas del Monasterio de las Cuevas de Kiev. El santo Filofei buscaba así perpetuar el día del santo del emperador Pedro, a quien respetaba profundamente. El emperador también veneraba al gran santo siberiano.

La construcción del templo comenzó solo en 1733. En el libro de la catedral del monasterio, que se conserva en los archivos, se encuentran apelaciones del clero a los habitantes de Tyumen pidiendo donaciones para completar la construcción de la iglesia de piedra, conocida como de los Doce Apóstoles, así como para la edificación del campanario y la cerca. Estos trabajos fueron iniciados por los esfuerzos y recursos del santo Filofei, metropolitano de Tobolsk y Siberia.

La construcción se reanudó gracias a las donaciones, pero en 1736 se detuvo, ya que la mayoría de los canteros, por orden de la oficina del gobierno de Siberia, fueron enviados al otro lado de los Urales para otros trabajos. El archimandrita Zinoviy presentó una queja al metropolitano Antoniy Stakhovsky, acusando a Foma Felisov de haber privado al monasterio de los constructores, pero no se pudo recuperar a los maestros.

En 1760, la iglesia fue unida al campanario mediante un cuerpo de sacristía de un piso y una administración espiritual de dos pisos. En 1770 se añadió un segundo piso a la sacristía. La iglesia de Pedro y Pablo fue consagrada el 30 de agosto de 1755 por un decreto del metropolitano Silvestre Golovatsky. La iglesia de cinco cúpulas de Pedro y Pablo, con una altura de aproximadamente 36,56 m y un ancho de 22 m, a menudo se llamaba de forma cruzada debido a su forma, que recuerda a una cruz equilátera. Tras la finalización de la construcción en 1775, no se realizaron grandes trabajos de piedra en el monasterio, solo se llevaron a cabo reparaciones y renovaciones de los edificios existentes.

En 1842, un gran incendio en Tyumen destruyó alrededor de 200 casas cerca del monasterio. La iglesia de Pedro y Pablo sufrió tanto que solo quedaron las paredes de piedra. El abad del monasterio, el archimandrita Vladimir, realizó una reparación capital tanto de la iglesia de Pedro y Pablo como de la catedral de la Trinidad con las donaciones de los benefactores.

En 1923, la iglesia de Pedro y Pablo fue cerrada. Desde 1934, el edificio estuvo bajo la administración del Comisariado del Pueblo. En 1960, albergaba talleres del fondo de arte y sucursales del museo regional de estudios locales.

El 19 de agosto de 2003, la iglesia fue entregada a la diócesis de Tobolsk-Tyumen. Actualmente, se celebran servicios en el templo.