Der Peter-Paul-Tempel des Heilig-Dreifaltigkeitsklosters wurde 1726 während der Lebenszeit des Heiligen Filotheus, des Metropoliten von Tobolsk, an der Südwand gegründet. Inspiration für den Bau war die Kirche an den wirtschaftlichen Toren des Kiew-Pechersk-Lawra. Der Heilige Filotheus wollte auf diese Weise den Namenstag des Kaisers Peter, den er tief respektierte, verewigen. Der Kaiser ehrte ebenfalls den großen sibirischen Heiligen.

Der Bau der Kirche begann erst 1733. In dem im Archiv aufbewahrten Klosterbuch gibt es Aufrufe der Kirchenleitung an die Bewohner von Tjumen, um Spenden für den Abschluss des Baus der steinernen Kirche, bekannt als die Zwölf Apostel, sowie für den Bau des Glockenturms und der Umzäunung zu bitten. Diese Arbeiten wurden durch die Bemühungen und Mittel des Heiligen Filotheus, des Metropoliten von Tobolsk und Sibirien, initiiert.

Der Bau wurde dank der Spenden wieder aufgenommen, aber 1736 wurde er eingestellt, da die meisten Steinmetze auf Anordnung der sibirischen Gouvernementskanzlei für andere Arbeiten hinter den Ural geschickt wurden. Der Archimandrit Zinovij wandte sich mit einer Beschwerde an Metropolit Antonij Stachowski und beschuldigte Thomas Felisov, das Kloster der Bauarbeiter beraubt zu haben, doch es gelang nicht, die Meister zurückzubringen.

Im Jahr 1760 wurde die Kirche mit dem Glockenturm durch einen einstöckigen Sakristei und ein zweistöckiges geistliches Verwaltungsgebäude verbunden. 1770 wurde das zweite Stockwerk der Sakristei aufgestockt. Der Peter-Paul-Tempel wurde am 30. August 1755 durch das Schreiben von Metropolit Silvester Golovatsky geweiht. Die fünfkuppelige Peter-Paul-Kirche, etwa 36,56 m hoch und 22 m breit, wurde aufgrund ihrer Form, die einem gleichseitigen Kreuz ähnelt, oft als kreuzförmig bezeichnet. Nach Abschluss des Baus im Jahr 1775 wurden im Kloster keine größeren Steinarbeiten mehr durchgeführt, sondern nur Reparaturen und Erneuerungen der bestehenden Gebäude.

Im Jahr 1842 gab es in Tjumen einen großen Brand, der etwa 200 Häuser in der Nähe des Klosters zerstörte. Die Peter-Paul-Kirche wurde so stark beschädigt, dass nur noch die Steinmauern übrig blieben. Der Abt des Klosters, Archimandrit Wladimir, führte mit den Spenden der Wohltäter eine umfassende Renovierung sowohl der Peter-Paul-Kirche als auch der Dreifaltigkeitskathedrale durch.

Im Jahr 1923 wurde die Peter-Paul-Kirche geschlossen. Ab 1934 stand das Gebäude unter der Verwaltung des Volkskommissariats. 1960 beherbergte es Werkstätten des Kunstfonds und Zweigstellen des regionalen Heimatmuseums.

Am 19. August 2003 wurde die Kirche der Diözese Tobolsk-Tjumen übergeben. Derzeit finden in der Kirche Gottesdienste statt.