Pasados veinte años desde la fundación de Orenburgo, la ciudad contaba con alrededor de diez iglesias, lo que fue posible gracias a los esfuerzos del primer gobernador I. I. Nepluev. Una de las primeras fue la iglesia en honor a los apóstoles Pedro y Pablo, construida por iniciativa de Nepluev para la guarnición de la fortaleza, cuando se trasladó aquí un batallón del regimiento de Nizhni Nóvgorod desde Ufá con la bendición del obispo de Kazán y Sviyazhsk, Luka.

La construcción de la iglesia comenzó en 1757, y en 1760 fue consagrada. El templo de piedra con elegantes bóvedas se consideraba uno de los mejores de la ciudad después de las catedrales de la Transfiguración y de la Presentación. Sin embargo, como resultado de un gran incendio en 1786, el edificio sufrió graves daños y permaneció en ruinas durante mucho tiempo. Se planeó desmantelarlo, pero el gobernador militar Grigori Semenovich Volkonsky lo impidió.

En 1804, Volkonsky se dirigió al emperador Alejandro I con la solicitud de restaurar la iglesia militar, ya que en la ciudad había regimientos de manera constante. El emperador accedió a la solicitud, y se asignaron fondos del tesoro, con los que el gobernador no solo restauró la iglesia, sino que también le añadió un altar de piedra de la Elevación de la Cruz. Aquí se trasladaron los utensilios de la iglesia de la iglesia de madera de la Elevación de la Cruz, que se habían guardado en la catedral de la Presentación. En 1809, el templo fue nuevamente consagrado. Al año siguiente, por orden del gobernador, se asignó a la parroquia de la iglesia a todos los militares y funcionarios de la ciudad, y en 1831 también al cuerpo de cadetes Nepluev, que hasta 1852 no tuvo su propia iglesia. El templo recién consagrado se caracterizaba por un gran vestíbulo de vidrio en la entrada. La iglesia estaba rodeada por una cerca, dentro de la cual se encontraba la tumba del gobernador militar de Orenburgo, Pavel Petrovich Sukhtelen, quien falleció en 1833.

En 1853, se renovó el iconostasio de la iglesia, se añadieron nuevas pinturas y se adquirieron nuevos utensilios. La iglesia de Pedro y Pablo era de un solo estado, pero tras su traslado del departamento militar al eparquial, se convirtió en de dos estados.

En 1922, el edificio de la iglesia fue entregado a la Casa del Ejército Rojo para un club. A principios de la década de 1940, el templo fue completamente demolido. Estaba ubicado en la esquina de las calles Soviet y Krasnoznamennaya. Ahora en este lugar se encuentra el parque en honor a Polina Osipenko, piloto y Heroína de la Unión Soviética, donde en 1998 se erigió un monumento a A.S. Pushkin y V.I. Dal en memoria del encuentro en Orenburgo de dos grandes escritores rusos.