La fundación del monasterio de Nicolás está estrechamente relacionada con su fundador, Teofilakt Yakovlev. El historiador N. M. Shchegolkov menciona en sus informes sobre la ciudad de Arzamás que alrededor de 1580, un residente de Arzamás, Teofilakt Yakovlev, construyó una iglesia de madera en honor a San Nicolás el Milagroso con sus propios fondos. Esto se confirma con un decreto del zar Alexei Mikhailovich del 28 de marzo de 1670, dirigido al noble príncipe Leontiy Shaisupov, en el que se dice que el monasterio de doncellas de Nicolás fue fundado alrededor de 1580 o antes. El igumen del monasterio de Spassky, Sergiy, donó a la iglesia una imagen tallada del santo Nicolás de Mozhaisk y propuso a Teofilakt crear un monasterio de mujeres junto a la iglesia, lo cual fue apoyado. Teofilakt construyó cerca otra iglesia de madera caliente en nombre de la Epifanía, con una capilla de San Jorge el Victorioso, sótanos habitables, un pórtico de madera, un campanario y 30 celdas, cercando el territorio con una valla. Probablemente, la bendición para la creación del monasterio se obtuvo de antemano.

A principios del siglo XVII, Arzamás, al igual que muchas otras ciudades rusas, estaba construido con edificios de madera y a menudo sufría de incendios. En 1643, se quemó la catedral de la Resurrección, y en 1650, un rayo provocó un incendio que destruyó ambas iglesias, las celdas y la cerca del monasterio de mujeres de Nicolás, así como las torres del kremlin y parte de la muralla. Las iglesias de madera, íconos y objetos de la iglesia se convirtieron en cenizas. Se desconoce el destino de las monjas, pero es posible que fueran acogidas en el monasterio de Alexeyevskaya. El monasterio fue renacido, aunque en menor escala. Según Shchegolkov, en 1650 aún vivía la esposa de Teofilakt, la anciana Pelageya, quien junto con sus hijos Grigory y Afanasy construyó una nueva iglesia de madera en nombre de la Epifanía. La comunidad se renovó lentamente, y este templo permaneció como el único durante unos 30 años. Se decidió construir una segunda iglesia de piedra, y el templo de piedra en honor a San Nicolás el Milagroso fue consagrado en 1683.

En 1738 se restauró la iglesia de piedra de Nicolás y se construyó un campanario de tres niveles. En 1740 se levantó una iglesia de madera caliente en nombre de la Epifanía. En 1926, el monasterio fue cerrado, renombrado como "Ciudad Komsomol" y parcialmente destruido, y las hermanas fueron dispersadas.

El 18 de diciembre de 2015, se consagró la catedral de Nicolás en el monasterio de Arzamás, donde ahora se celebra diariamente el Sacrificio Inocente. La imagen tallada del santo Nicolás de Mozhaisk, donada al fundar el monasterio, regresó al templo. Pronto apareció en la comunidad un ícono milagroso de la Madre de Dios "Liberación de las aflicciones de los que sufren", y desde entonces la Reina del Cielo apoya a las residentes. Miles de peregrinos visitan anualmente el monasterio de Nicolás, se fortalecen en la fe y reciben sanaciones y liberaciones de las adversidades.