Según la leyenda, la iglesia de Cosme y Damián fue construida por orden del zar Iván el Terrible. En 1552, durante la campaña a Kazán, el zar se detuvo en Murom y hizo un voto de que, en caso de éxito en la campaña, se construirían templos de piedra en la ciudad sobre las reliquias de los santos príncipes muromenses Constantino, Miguel, Fiódor, así como Pedro y Fevronia. Tres años después, llegaron a Murom maestros canteros que levantaron varias iglesias de piedra blanca. En la orilla del Oka, donde del 10 al 20 de julio de 1552 se encontraba la tienda real, los famosos arquitectos Barma y Postnik construyeron el templo de Cosme y Damián.

Según el inventario realizado por V. D. Bartenyev en 1637, la iglesia de Cosme y Damián era "mundana", es decir, construida con los fondos de los habitantes de Murom. En este inventario se menciona que fuera de la ciudad, en la orilla del Oka, había un monasterio de doncellas con una iglesia de piedra en honor a los grandes milagrosos Cosme y Damián y una iglesia de madera en honor a la santa mártir Catalina con un altar dedicado a los santos milagrosos de Moscú: Pedro, Alexis e Iona. En el monasterio había 11 íconos locales, 29 libros impresos y manuscritos y 4 campanas que pesaban 8 puds. Debido a la escasez de celdas y la falta de una abadesa, el monasterio cayó en decadencia, y sus praderas eran propiedad del sacerdote Maxim.

El templo de Cosme y Damián era un templo cúbico de una sola ábside con una cúpula poligonal de construcción compleja, cuya altura original era de 12 metros. El templo fue consagrado en 1565.

En 1868, debido al deslizamiento de tierras en la orilla del Oka, la cúpula del templo colapsó, y los utensilios de la iglesia fueron trasladados al templo de la Icono de Smolensk de la Madre de Dios. Solo en 1901 se instaló el techo en el templo de Cosme y Damián. Durante la época soviética se propusieron proyectos de reconstrucción del templo, pero no se llevaron a cabo. En 1995, el templo fue devuelto a la Iglesia Ortodoxa Rusa.

La cúpula fue restaurada en una forma modificada en 2009-2010 según el proyecto del arquitecto de Vladimir V. M. Anisimov. Los fondos para la reconstrucción fueron proporcionados por el monasterio de la Trinidad de Murom.