Laut Legende wurde die Kirche von Kosmas und Damian auf Befehl des Zaren Iwan des Schrecklichen errichtet. Im Jahr 1552, während des Feldzugs nach Kasan, hielt der Zar in Murom an und legte ein Gelübde ab, dass im Falle eines erfolgreichen Abschlusses des Feldzugs in der Stadt steinerne Tempel über den Reliquien der muromischen Heiligen Fürsten Konstantin, Michail, Fedor sowie Peter und Fevronia erbaut werden. Drei Jahre später kamen Steinmetze nach Murom, die mehrere weißsteinerne Kirchen errichteten. Am Ufer der Oka, wo sich vom 10. bis 20. Juli 1552 das königliche Zelt befand, bauten die berühmten Baumeister Barma und Postnik den Tempel von Kosmas und Damian.

Laut einer Katasterbeschreibung, die 1637 von V. D. Bartenew erstellt wurde, war die Kirche von Kosmas und Damian "weltlich", das heißt, sie wurde mit Mitteln der Einwohner von Murom erbaut. In dieser Beschreibung wird erwähnt, dass sich außerhalb der Stadt, am Ufer der Oka, ein Damenkloster mit einer steinernen Kirche zu Ehren der großen Wundertäter Kosmas und Damian und einer hölzernen Kirche der heiligen Märtyrerin Katharina mit einer Kapelle der heiligen Moskauer Wundertäter: Peter, Alexius und Jonah befand. Im Kloster gab es 11 lokale Ikonen, 29 gedruckte und handschriftliche Bücher sowie 4 Glocken mit einem Gewicht von 8 Pud. Aufgrund der geringen Anzahl an Zellen und des Fehlens einer Äbtissin geriet das Kloster in Verfall, und seine Wiesen wurden von dem Priester Maxim verwaltet.

Der Tempel von Kosmas und Damian war ein würfelförmiger, einapsidaler Tempel mit einem vielschichtigen Zeltdach, dessen ursprüngliche Höhe 12 Meter betrug. Der Tempel wurde 1565 geweiht.

Im Jahr 1868 stürzte aufgrund von Bodenverschiebungen am Ufer der Oka das Zelt des Tempels ein, und die kirchlichen Utensilien wurden in die Kirche der Smolensker Ikone der Gottesmutter gebracht. Erst 1901 wurde im Tempel von Kosmas und Damian ein Dach installiert. In der Sowjetzeit wurden Projekte zur Rekonstruktion des Tempels vorgeschlagen, aber sie wurden nicht umgesetzt. 1995 wurde der Tempel an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben.

Das Zelt wurde in veränderter Form in den Jahren 2009-2010 nach dem Entwurf des Wladimirer Architekten V. M. Anisimov wiederhergestellt. Die Mittel für die Rekonstruktion stellte das muromische Dreifaltigkeitskloster zur Verfügung.