El templo fue fundado en 1795 en el cementerio de Chulkovo. Su construcción se completó seis años después, y en 1801 el templo fue consagrado y abierto como cementerio y sin ingresos. Originalmente estaba destinado a la festividad de la Descenso del Espíritu Santo, pero fue consagrado en honor al gran mártir Demetrio de Salónica. Esto ocurrió porque en el día de la festividad del Espíritu Santo, los lugareños organizaban celebraciones ruidosas, lo que no agradaba a la diócesis ortodoxa. Para separar la festividad religiosa de la pagana, se decidió trasladar la festividad del altar a una fecha posterior. Hasta 1808, el templo no tuvo un rector, y para llevar a cabo los servicios religiosos se invitaba a un sacerdote de la iglesia de la Natividad de Cristo.

En la década de 1820, se añadió al templo un refectorio y un campanario en estilo clásico. En 1828, aparecieron dos capillas en el templo: la de la Natividad de Juan Bautista y la de los Apóstoles Pedro y Pablo. Más tarde se abrió una escuela parroquial.

Las principales reliquias del templo incluyen la cruz de Jerusalén y un arca con una parte de las reliquias del santo gran mártir Demetrio de Salónica, una imagen con una parte de las reliquias de los santos mártires de los niños de Belén y una estatua-icono de Nicolás de Mozhaisk.

La parroquia de Demetrio de Salónica se formó solo en 1866, cuando se asignó una parte de la aldea de Chulkovo para el templo.

Durante la época soviética, el templo fue cerrado dos veces: en 1924 y de 1940 a 1946. Hasta la década de 1980, el templo del gran mártir Demetrio de Salónica seguía siendo uno de los cuatro templos en funcionamiento en Tula. Desde 1991, el edificio del templo está protegido por el estado como un monumento de historia y cultura de importancia regional.

Desde 2005, funciona una escuela dominical para niños en el templo, donde enseñan clérigos del templo, el regente del coro de la iglesia y profesores de la escuela dominical. Desde 2007, hay una escuela dominical para adultos con un enfoque catequético.