Der Tempel wurde 1795 auf dem Chulkowski-Friedhof eingeweiht. Der Bau wurde nach sechs Jahren abgeschlossen, und 1801 wurde der Tempel als Friedhofskapelle geweiht und eröffnet. Ursprünglich war er für das Pfingstfest vorgesehen, wurde jedoch zu Ehren des heiligen Märtyrers Dimitrius von Thessaloniki geweiht. Dies geschah, weil die Einheimischen am Pfingsttag laute Feiern veranstalteten, was die orthodoxe Diözese nicht akzeptierte. Um das kirchliche Fest vom heidnischen zu trennen, wurde beschlossen, das Patronatsfest auf einen späteren Zeitpunkt zu verlegen. Bis 1808 hatte der Tempel keinen Pfarrer, und für die Gottesdienste wurde ein Priester aus der Kirche der Geburt Christi eingeladen.

In den 1820er Jahren wurden dem Tempel eine Sakristei und ein Glockenturm im klassischen Stil hinzugefügt. 1828 wurden im Tempel zwei Kapellen eröffnet: die Kapelle der Geburt Johannes des Täufers und die Kapelle der Apostel Petrus und Paulus. Später wurde eine kirchliche Sonntagsschule eröffnet.

Die Hauptheiligen des Tempels umfassen das Jerusalemskreuz und die Arche mit einem Teil der Reliquien des heiligen Märtyrers Dimitrius von Thessaloniki, ein Bild mit einem Teil der Reliquien der heiligen Märtyrer der bethlehemitischen Kinder und die Ikone-Statue des heiligen Nikolaus von Mozhaisk.

Die Gemeinde des heiligen Dimitrius von Thessaloniki wurde erst 1866 gegründet, als ein Teil der Chulkowski-Siedlung für den Tempel zugewiesen wurde.

In der Sowjetzeit wurde der Tempel zweimal geschlossen: 1924 und von 1940 bis 1946. Bis in die 1980er Jahre blieb die Kirche des heiligen Märtyrers Dimitrius von Thessaloniki eine von vier aktiven Kirchen in Tula. Seit 1991 steht das Gebäude des Tempels unter staatlichem Schutz als Denkmal von regionaler historischer und kultureller Bedeutung.

Seit 2005 gibt es an der Kirche eine Sonntagsschule für Kinder, in der die Kleriker der Kirche, der Leiter des Kirchenchors und Lehrer der Sonntagsschule unterrichten. Seit 2007 gibt es eine Sonntagsschule für Erwachsene mit einem katechetischen Schwerpunkt.