La iglesia de la Anunciación en Arzamás, una de las iglesias parroquiales más antiguas de la ciudad, fue fundada en el siglo XVII y se ubicaba cerca del monasterio Spaso-Preobrazhensky, en el lado izquierdo del barranco que separaba la ciudad del asentamiento. Hasta 1775, en este lugar había dos iglesias, unidas en una sola parroquia: una de madera, fría, dedicada a la Anunciación de la Santísima Virgen María, con dos capillas, la derecha en honor a San Juan Bautista y la izquierda en honor al Arcángel Miguel, y una de piedra, cálida, en honor a los tres santos padres ecuménicos, San Basilio el Grande, San Gregorio el Teólogo y San Juan Crisóstomo, también con dos capillas, la derecha en honor a San Nicolás el Milagroso y la izquierda en honor a la santa mártir Paraskeva. Junto a las iglesias había un cementerio parroquial.

La construcción de la nueva iglesia de la Anunciación comenzó en 1775 y se completó en 1788. Los fondos para la construcción fueron recaudados por los feligreses, que buscaban calidad y fiabilidad. La iglesia era de dos pisos: en el primer piso, cálido, y en el segundo, frío. En el templo había seis altares, dedicados a los mismos santos que en las iglesias antiguas, e incluso los antimins permanecieron los mismos, sirviendo durante más de cien años. La arquitectura del templo fue bien elegida y parcialmente tomada de la Catedral de la Asunción del desierto de Sarov. Los feligreses participaron activamente en la construcción, incluso las jóvenes ayudaban, trayendo ladrillos para los albañiles.

En 1777, el igumen Joasaf del monasterio Spaso-Preobrazhensky de Arzamás consagró los tres altares en la iglesia inferior cálida. En 1784, el obispo de Vladimir y Murom, Víctor, consagró el altar principal en honor a la Anunciación de la Santísima Virgen María. Las otras dos capillas fueron consagradas en 1788 por el protoiereo Juan Andreyev.

El 18 de abril de 1928, las autoridades de la ciudad decidieron cerrar 11 iglesias, incluida la de la Anunciación, para utilizar sus edificios como escuelas y hospitales. Tras la decisión del Presidium del VTsIK de la RSFSR del 25 de enero de 1929, se decidió cerrar 7 parroquias, incluida la de la Anunciación, donde se planeaba ubicar una escuela. Las autoridades se interesaron por la riqueza de la iglesia: el peso total de las campanas era de 1214 puds, y se retiraron 1647 kg de cobre dorado de las cúpulas. También se confiscaron el iconostasio dorado, los candelabros y las vestiduras de plata de los íconos.

En la década de 1930, el templo, despojado de cúpulas, se utilizó como residencia para estudiantes de un instituto pedagógico. En los últimos años del poder soviético, en el primer piso había un taller de producción de monumentos, y en el segundo, la oficina de la trust de comedores y restaurantes.

En 2004, el edificio fue transferido a la Iglesia y anexado al monasterio masculino Spaso-Preobrazhensky en restauración, comenzando los trabajos de reparación. El primer servicio religioso se celebró en Navidad en 2006. Actualmente, se llevan a cabo regularmente servicios monásticos en el templo.