Die Verkündigungskirche in Arzamas, eine der ältesten Pfarrkirchen der Stadt, wurde im 17. Jahrhundert gegründet und befand sich neben dem Spaso-Transfiguration-Kloster, auf der linken Seite des Grabens, der die Stadt und den Vorort trennte. Bis 1775 standen an diesem Ort zwei Kirchen, die zu einer Gemeinde vereint waren: eine hölzerne, kalte, der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter gewidmet, mit zwei Seitenaltären, dem rechten zu Ehren des heiligen Johannes des Täufers und dem linken zu Ehren des Erzengels Michael, und eine steinerne, warme, zu Ehren der drei ökumenischen Heiligen, Basilius des Großen, Gregor von Nazianz und Johannes Chrysostomus, ebenfalls mit zwei Seitenaltären, dem rechten zu Ehren des heiligen Nikolaus des Wundertäters und dem linken zu Ehren der heiligen Märtyrerin Paraskeva. Neben den Kirchen befand sich der Pfarrfriedhof.

Der Bau der neuen Verkündigungskirche begann 1775 und wurde 1788 abgeschlossen. Die Mittel für den Bau wurden von den Gemeindemitgliedern gesammelt, die Wert auf Qualität und Zuverlässigkeit legten. Die Kirche war zweigeschossig: im ersten Stock warm, im zweiten kalt. Im Tempel gab es sechs Altäre, die denselben Heiligen gewidmet waren wie in den alten Kirchen, und sogar die Antiminsien blieben die gleichen und hatten über hundert Jahre gedient. Die Architektur des Tempels wurde geschickt gewählt und teilweise vom Uspenski-Kathedrale des Sarower Klosters entlehnt. Die Gemeindemitglieder beteiligten sich aktiv am Bau, sogar junge Mädchen halfen, indem sie Ziegel für die Maurer brachten.

Im Jahr 1777 weihte der Abt Joasaph aus dem Arzamaser Spaso-Transfiguration-Kloster alle drei Altäre in der unteren warmen Kirche. 1784 weihte der Bischof von Wladimir und Murom, Viktor, den Hauptaltar zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter. Die anderen beiden Seitenaltäre wurden 1788 von Protopresbyter Johannes Andrejew geweiht.

Am 18. April 1928 beschlossen die Stadtbehörden, 11 Kirchen zu schließen, darunter die Verkündigungskirche, um deren Gebäude für Schulen und Krankenhäuser zu nutzen. Nach dem Beschluss des Präsidiums des WZIK der RSFSR vom 25. Januar 1929 wurde beschlossen, 7 Gemeinden zu schließen, darunter die Verkündigungsgemeinde, in der eine Schule untergebracht werden sollte. Die Behörden interessierten sich für den Reichtum der Kirche: das Gesamtgewicht der Glocken betrug 1214 Pud, und von den Kuppeln wurden 1647 kg vergoldetes Kupfer abgenommen. Auch der vergoldete Ikonostase, Kerzenhalter und silberne Gewänder der Ikonen wurden beschlagnahmt.

In den 1930er Jahren wurde der Tempel, der seiner Kuppeln beraubt war, als Wohnheim für Studenten des pädagogischen Technikum genutzt. In den letzten Jahren der Sowjetmacht befand sich im ersten Stock eine Werkstatt zur Herstellung von Denkmälern, und im zweiten eine Büros des Trusts für Kantinen und Restaurants.

Im Jahr 2004 wurde das Gebäude der Kirche übergeben und dem wiederaufgebauten Spaso-Transfiguration-Männerkloster zugeordnet, es begannen Renovierungsarbeiten. Der erste Gottesdienst fand an Weihnachten 2006 statt. Heute werden in der Kirche regelmäßig Klostergottesdienste abgehalten.