Die Auferstehungskirche wurde 1729 an der Stelle einer früheren Holzkirche erbaut, die im Steuerbuch von 1574 erwähnt wird. 1788 wurde sie bei der Entwicklung des Generalplans der Stadt zu einem der Schlüsselelemente, um die herum die Hauptstraßen, die Moskauer und die Kasimovstraße, entworfen wurden. Diese Straßen unterschieden sich von den anderen durch eine Breite von 12 Sazhen, während die anderen Straßen eine Breite von 10 Sazhen hatten. Die Kirche, elegant in ihren Proportionen, erinnert an die Nikolaus-Naberezhny. Die Ecken des Gebäudes sind mit Bündeln aus drei Säulen geschmückt, wobei die Ecksäulen einen größeren Durchmesser haben. Über den weißen Kapitellen befindet sich ein Gesims mit einem Fries aus ziegelartigen Zähnen. Das Gewölbe ist mit einem Attik geschmückt, das drei halbkreisförmige Bögen hat, deren Ecken mit Pilastern verstärkt sind. Auf dem vierseitigen Dach befinden sich fünf zwiebelförmige Kuppeln auf dünnen Hälsen, während die runden Tamboure auf halbrunden Kokoschniks stehen. Die Kuppeln der Auferstehungskirche sind selten angeordnet, im Gegensatz zu den dicht beieinander stehenden Kuppeln der Nikolaus-Naberezhny-Kirche. Die Ecksäulen sind bis zu den Rändern des Daches abgesenkt und erinnern an die Kuppeln der Kirchen von Suzdals. Im zweiten Geschoss der Südseite befinden sich zwei Fenster mit geschnitzten Rahmen, die den Rahmen der Nikolaus-Naberezhny-Kirche ähneln. Auf der Westseite schließt sich an den Hauptbau ein Speisesaal mit drei niedrigen Fenstern an, deren Rahmen an die Rahmen des Hauptgebäudes erinnern. Die Giebel über den Fenstern sind massiv und ruhen auf einem Gesims aus ziegelartigen Zähnen. Möglicherweise hatte der Speisesaal der Nikolaus-Naberezhny-Kirche vor Umbauten eine ähnliche Form. An die Westseite des Speisesaals schloss sich ein schindelgedeckter Glockenturm an, dessen Architektur der der Glockenturm der Nikolaus-Naberezhny-Kirche ähnelt. Der quadratische Glockenturm, der durch ein Gesims in zwei Geschosse unterteilt ist, dient als Vestibül beim Eingang von der Westseite. Die Ecken des Quadrats sind mit Pilastern geschmückt, wobei die Pilaster des ersten Geschosses breiter sind als die des zweiten. Der achteckige Teil, der in der Höhe dem Quadrat entspricht, besteht aus acht Pylonen, die durch halbkreisförmige Bögen verbunden sind. Die Plattform des Glockenturms ist mit einer steinernen Balustrade umgeben, und der achteckige Schindelturm wird von einer zwiebelförmigen Kuppel gekrönt. Kurz nach dem Bau wurde an die Nordseite der Kirche die Eingang-Jerusalem-Kapelle angebaut, die 1809 erweitert und 1892 um eine dritte Kapelle ergänzt wurde. Die Zeit hat der Kirche nicht wohlgesonnen: Die Kuppeln, das dekorative Attik, die Fensterrahmen und der Glockenturm wurden zerstört. Trotz dessen hat die Kirche ihre Bedeutung im städtischen Ensemble bewahrt. Die Restaurierung begann 1999, als der Abt Kirill Epifanov eine der Kapellen zur Weihe vorbereitete. Bis 2000 wurden erhebliche Restaurierungsarbeiten durchgeführt. Im Jahr 2013, mit der Gründung des Muromer Bistums, erhielt die Kirche den Status einer Kathedrale.