Im Jahr 1571 wird Kasimow in den Steuerbüchern von Peter Vojeikov als eine hölzerne Stadt mit der Kathedrale der Auferstehung Christi und einer Kapelle zu Ehren der Enthauptung des Johannes des Täufers erwähnt. Am 3. Juni 1679 brannte diese Kirche jedoch nieder, was durch eine Petition des Kathedralenpriesters an den Metropoliten Joseph von Rjasan bestätigt wird. Die erhaltenen Kathedralenikonen wurden in die Nikolauskirche in Puschkarskaya übertragen. Obwohl die genauen Daten des Baus des neuen Tempels unbekannt sind, datieren Historiker ihn ins 17. Jahrhundert. Zu Beginn desselben Jahrhunderts brannte auch dieser Tempel nieder. Die steinerne, fünfkuppelige Auferstehungskathedrale mit der Kapelle des Johannes des Täufers wurde mit der Segnung des hochwürdigen Alexius Titow errichtet. Der Bau begann am 27. März 1748 mit Mitteln des Woiwoden Wassili Michailowitsch Chowrin und wurde am 13. Juni 1754 von Metropolit Dimitri Sechenow geweiht.

Im Jahr 1779 wurde anstelle des hölzernen Glockenturms ein steinerner auf sechs Säulen errichtet, finanziert von Wassili Andrejewitsch Gubarev. In den Jahren 1876-1878 wurde der Tempel renoviert: der Altar wurde erweitert, ein neuer Ikonostase installiert und die Wände bemalt. Am 8. August 1787 weihte der Archimandrit des Solottschinski-Klosters, Joannikij, zusammen mit dem Kathedralenprotopriester Fedor Ipatiev, den Tempel. Bis 1790 wurden dank der Bemühungen von W.A. Gubarev zwei Kapellen im Tempel eingerichtet: rechts zu Ehren der Enthauptung des Johannes des Täufers und des heiligen Basilius des Großen, links zu Ehren des heiligen Dimitri von Rostow und der heiligen Katharina. Der Tempel wurde 1790 mit Antimins aus der Uspenski-Kathedrale geweiht. Im Jahr 1837 besuchte ihn der Thronfolger Alexander Nikolajewitsch. Im 19. Jahrhundert wurde eine neue Kathedrale mit den Kapellen Pokrowski und Predtechenski erbaut, deren Bau am 25. Juni 1854 begann und 1867 abgeschlossen wurde. Der Plan der Kathedrale wurde von der Kathedrale in Gatschina übernommen, wie in den Rjasaner Diözesanblättern von 1897 berichtet wurde.

In den 1920er Jahren wurde die Kathedrale geschlossen und einige Zeit von den Renovatoren verwaltet. Im Jahr 1936 wurde auf Initiative des Rjasaner Aeroclubs auf dem ehemaligen Glockenturm ein Fallschirmsprungturm eingerichtet. 1960 wurde der Glockenturm abgerissen. Die Auferstehungskathedrale wurde 1998 an die Kirche zurückgegeben, und 2001 begann ihre Wiederherstellung mit Unterstützung von Wohltätern.

Die feierliche Weihe der Kathedrale fand am 1. Juli 2002 unter der Leitung von Seiner Heiligkeit Patriarch Alexius II. von Moskau und ganz Russland statt, zusammen mit fünf Hierarchen: Simon von Rjasan und Kasimow, Eugen von Nischni Nowgorod und Tambow, Joseph von Schazk, Alexander von Dmitrow und Theognost von Sergijew Possad. Unter den Geistlichen war der Archimandrit, heute Erzbischof von Nischni Nowgorod, Georgij.

Die seitlichen Kapellen der Kathedrale: die rechte, Pokrowski, die linke, zur Enthauptung des heiligen Johannes des Täufers. Derzeit ist nur die rechte Kapelle geweiht. Seit 2006 finden am Fest der Auferstehung Christi in der Auferstehungskathedrale Prozessionen zu den Gebeten statt.