Die Geschichte hat die Namen der talentierten Architekten, die dieses bemerkenswerte Architekturdenkmal geschaffen haben, nicht bewahrt. Die Verkündigungskathedrale ähnelt der Dreifaltigkeitskathedrale des Sergiusklosters, wurde jedoch etwas später, Ende des 15., Anfang des 16. Jahrhunderts, wahrscheinlich in den letzten Jahren der Herrschaft des Großfürsten Ivan III., erbaut. Später fügte Basil III., der Sohn von Ivan III., im Untergeschoss der Verkündigungskathedrale eine Kapelle für Konstantin und Helena hinzu, die der himmlischen Schutzpatronin seiner zweiten Frau Elena Glinskaya gewidmet war. Einige Forscher glauben, dass dies um 1530 geschah, als Basil und Elena das Kirzhachkloster nach der Geburt ihres lang erwarteten Sohnes Ivan IV. besuchten.

Die Verkündigungskathedrale von Kirzhach gehört, wie die Dreifaltigkeitskathedrale des Klosters, zu den Denkmälern der Moskauer Architektur aufgrund ihrer Architektur, Größe, Harmonie der räumlichen Verhältnisse und einiger dekorativer Elemente. Ihre Architektur ist einfach und gleichzeitig majestätisch, was den Eindruck von Schlankheit und künstlerischer Einheitlichkeit vermittelt. Das Gebäude der Kathedrale steht auf einem hohen Untergeschoss, wo auf der Südseite des Altares in einer kupfernen Gruft die Reliquien des heiligen Romanus ruhen. Auf der Gruft waren der Tropar und der Kondak für den heiligen Romanus eingraviert. Der obere Teil der Gruft war mit einem Bild des Heiligen geschmückt, und das Grabmal zeigte das Bild der Lebensspendenden Dreifaltigkeit. Über der Gruft erhob sich ein vergoldeter Baldachin mit Schnitzereien auf vier Säulen.

Derzeit befindet sich im Untergeschoss der Verkündigungskathedrale ein Tempel, dessen Altar zu Ehren des heiligen Romanus von Kirzhach geweiht ist, und dort ruhen auch seine Reliquien.

Laut dem Verzeichnis des Kirchenbesitzes des 19. Jahrhunderts war der Ikonostas der Verkündigungskirche damals aus Holz, dreistufig, mit 47 Ikonen, von denen zwei, die Ikone der Gottesmutter von Smolensk und die Verkündigung der Heiligen Gottesmutter, lokal waren und mit teuren silbernen Gewändern geschmückt waren. Die unteren Stufen des Ikonostases waren mit 12 vergoldeten Säulen mit Schnitzereien geschmückt.

In den Jahren 1963-1964 wurde die Verkündigungskathedrale und die Kirche des Allbarmherzigen Erlösers nach einem Projekt, das unter der Leitung des Architekten I.A. Stoletov in den wissenschaftlichen Restaurierungswerkstätten von Wladimir entwickelt wurde, restauriert. In zwei Jahren Arbeit erhielt die Kathedrale eine neue Kuppel und ein Kreuz, die mit Schindeln bedeckt waren. Aufgrund der Baufälligkeit und gemäß dem Konzept der Wiederherstellung von Kirchen in ihrem ursprünglichen Zustand wurde das zweite Stockwerk der Galerie, die die Kathedrale mit der Erlöserkirche verband, abgerissen, Treppen wurden gebaut, und Tür- und Fensteröffnungen wurden repariert. Innere Arbeiten wurden nicht durchgeführt, es beschränkten sich auf das äußere Weißeln des Gebäudes. Danach blieb es weitere 20 Jahre ungenutzt.

Im Jahr 1983 planten die Stadtbehörden von Kirzhach, im Verkündigungskathedrale ein Museum zu eröffnen. Aufgrund von Verstößen gegen die Technologien bei den Renovierungs- und Restaurierungsarbeiten in den 1980er und 1990er Jahren befanden sich die Klosterkirchen jedoch in einem Notfallzustand, und die Behörden gaben ihre Pläne auf. Im Jahr 1990 wurde die Verkündigungskathedrale an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben.