Der Bau des Klosters begann 1697 und 1700 unter der Leitung von P.I. Muromtsev. Die erste Kirche, die zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter geweiht wurde, war aus Holz, und das Kloster wurde ursprünglich als Verkündigungskloster bezeichnet. 1720 und 1724 baute Muromtsev an ihrer Stelle die steinerne Verkündigungskirche mit zwei Kapellen: der linken, die den vier Moskauer Heiligen, Petrus, Alexius, Jonas und Philipp gewidmet war, und der rechten, zu Ehren des Schutzes der Heiligen Gottesmutter. Letztere wurde zuerst geweiht, was der Kirche und dem Kloster den zweiten Namen, Pokrovsky, gab. 1724 wurden hier Mönche aus dem aufgelösten Uspensky-Kloster in Podgorie verlegt, und 1764 kamen Mönche aus der Solowezki-Wüste. Später fügte Muromtsev der Kirche einen steinernen Glockenturm mit einer Kapelle zu Ehren aller Heiligen hinzu, die 1737 geweiht wurde. 1846 wurde diese Kapelle mit Mitteln von E.A. Stolypin renoviert und in Ehren des Heiligen Alexander Newski umbenannt.

Bis 1764 war das Kloster von einer steinernen Umfriedung umgeben, die 70 auf 63 Sazhen maß und etwas mehr als 3 Arshin hoch war. 1780 gab es im Kloster eine steinerne Kirche, während die Anzahl der anderen Gebäude von Jahr zu Jahr variierte. Rund um die Kirche befand sich ein Garten, und auf der Südseite lag der Friedhof für die Mönche. Zwischen der westlichen Mauer der Umfriedung und dem Fluss Swijaga lagen die Klostergärten.

Mit der Gründung der selbständigen Simbirsker Diözese im Jahr 1832 wurde das Pokrovsky-Kloster zum Bischofshaus, und sein Personal wurde in das Sjasransky Auferstehungskloster verlegt. 1785 und 1787 wurde ein hölzernes Prioratshaus auf einem steinernen Fundament erbaut, in dem 1832 und 1844 die simbirischen Bischöfe wohnten. In dieser Zeit befand sich im Kloster eine geistliche Konsistenz, und 1724 wurde ein Waisenhaus für Invaliden eingerichtet, was einer Überprüfung bedarf. Möglicherweise wurden pensionierte Soldaten vom Kloster unterstützt, lebten aber außerhalb, und ein Waisenhaus für sie existierte in den 1750er und 1760er Jahren. Der erste Bischof, Anatolius, richtete 1836 in diesem Haus eine Kirche zu Ehren des Heiligen Mitrophan, des Wundertäters von Woronesch, ein. 1844 wurde ein neues Bischofshaus in Wenze erworben, aber das Kloster blieb weiterhin ein Untergebäude des Bischofshauses.

Das Kloster wurde am 3. Mai 1932 geschlossen, und es war geplant, seine Gebäude für kulturelle und haushaltsmäßige Bedürfnisse der Arbeiter der Stadt zu nutzen. Auf Wunsch der Arbeiter sollte die Klosterkirche als Lager für landwirtschaftliche Maschinen genutzt werden, aber laut den alten Bewohnern fanden auch 1934 noch Gottesdienste in der Kirche statt. Das Kloster wurde bis 1934 zerstört, und aus dem gesamten Komplex blieben nur drei Gebäude und ein kleiner Teil der Klostermauer in der Uljanowsk-Straße erhalten.