Die Kirche des heiligen Märtyrers Dimitrius von Thessaloniki wurde 1721 von dem moldauischen Herrscher Dimitrius Cantemir gegründet, der auch die Stadt Dmitrowsk gründete. Der Abschluss des Baus und die Weihe der Kirche fanden jedoch erst 1725 statt.

Ursprünglich war die Kirche den Heiligen Dimitrius von Thessaloniki, Kaiser Konstantin und seiner Mutter Helena gewidmet. Dies war die erste Kirche in Dmitrowsk, die als Hauskirche der Fürsten Cantemir diente, und blieb bis 1787 die einzige. 1789 wurde die Kirche umgebaut, aber der Ikonostase und die Ikonen blieben in ihrem ursprünglichen Zustand erhalten. Die Kirche hat zwei Altäre. Im Jahr 1802 erhielt sie den Status einer Stadt- oder Kathedralkirche. Heute ist dies die einzige erhaltene und aktive Kirche in Dmitrowsk.

Bis Ende des 19. Jahrhunderts gab es in der Stadt 8 Kirchen und drei Kapellen, darunter die Kazan-Kirche (seit 1787), die Dreifaltigkeitskathedrale (seit 1812), die Kirche des heiligen Johannes des Täufers auf dem Friedhof (seit 1842), die Pokrowskaja-Kirche (seit 1863), die Sumjonowskaja-Kirche im Gefängnis (seit 1873), die altgläubige Kirche sowie Kapellen zu Ehren des Ikone der Gottesmutter "Freude aller Trauernden", mit der Ikone des heiligen Nikolaus und der Ikone des heiligen Blasius. Nach dem Bau der Dreifaltigkeitskathedrale im Jahr 1787 wurde die Kirche des heiligen Dimitrius von Thessaloniki zur Pfarrei, aber die Stadtbewohner nennen sie bis heute "Alte Kathedrale". Am Festtag der Kirche, dem 4. Juni (22. Mai nach dem alten Stil), fand der Markt "Zaren" statt, der der älteste in Dmitrowsk war und bereits Ende der 1720er Jahre begann. Dieser Markt blieb der einzige bis zum Auftreten anderer Kirchen und Märkte und wurde später der größte und lebhafteste. Nach der Befreiung der Stadt von den Faschisten im Jahr 1944 wurde die zerstörte Kirche von dem Fotografen A.A. Teterkin, dem Sohn des in der Dmitrowsker Region bekannten Kirchenmalers A.A. Teterkin, wiederhergestellt, der 1891 aus Karatschew nach Dmitrowsk kam.

Heute befindet sich die Dmitrowsker Kirche im südlichen Teil der Stadt, nicht weit vom Zentrum, in der Sozialistischen Straße 25.