Ich, der demütige und große Herr und Fürst, der heiligste Filaret, Patriarch von Moskau und ganz Russland, habe dem Priester Xenophon die Segnung erteilt und befohlen, Holz für den Bau einer neuen Kirche im Namen der reinen Gottesmutter und ihrer glorreichen Entschlafung zu schlagen. Die Kirche sollte an einem neuen Ort in Archangelsk, am Jabinski-Nawolok, unterhalb des Handelsplatzes errichtet werden. Dies wurde in Moskau am 17. März 7134 aufgezeichnet, wie es in der Urkunde über die Gründung der Kirche heißt. Laut den Chroniken besuchte Peter I. 1694 die Entschlafungskirche und hielt dort die Nachtwache am Vorabend des Festes der heiligen Apostel Petrus und Paulus.

Die Beliebtheit der Kirche unter den Bewohnern von Archangelsk wird durch die Tatsache bestätigt, dass die Gemeindemitglieder am 13. Oktober 1742 den Erzbischof Barsanuphius um die Segnung für den Bau einer neuen steinernen Entschlafungskirche baten. Sie hatten bereits alle notwendigen Materialien vorbereitet. Einige Jahre später wurde an der Stelle der abgerissenen Holzkirche eine neue steinerne Kirche mit zwei Seitenaltären und einem Glockenturm erbaut.

Am Ende des 19. Jahrhunderts wurde die Kirche gründlich renoviert, und einen erheblichen Teil der Mittel für die Reparatur stellte Vater Ioann von Kronstadt zur Verfügung. Doch bald begann der 32 Meter hohe Glockenturm zu sinken, und man nannte ihn „den fallenden“. Als die Neigung fast zwei Meter erreichte, wurde beschlossen, ihn abzureißen. Die Gemeindemitglieder widersetzten sich dem und zogen lokale Ingenieure zur Stärkung des Fundaments hinzu. Lange Zeit versuchten Spezialisten, die Ursache der Neigung herauszufinden, bis sich P.P. Pokryshkin, ein Mitglied der Kaiserlichen Archäologischen Kommission, der Sache annahm. Nach seinem Projekt wurde der Glockenturm 1912 vollständig gerichtet.

Danach wurde drei Jahre lang die Inneneinrichtung restauriert, aber nach der bolschewistischen Revolution wurde die Gemeinde geschlossen, kirchliche Werte wurden beschlagnahmt, und die Kirche verfiel im Laufe der Zeit.

1998 wurde an der Stelle der Entschlafungskirche eine Kapelle im Namen des heiligen Anton von Sihla erbaut und ein Andachtskreuz aufgestellt. 2008 wurde der Bau einer neuen Kirche mit wiederhergestelltem historischem Erscheinungsbild abgeschlossen. Am Vorabend der großen Weihe wurde hier feierlich die Hauptheiligkeit, das wundertätige Ikone der Entschlafung der Gottesmutter, die über mehrere Jahrhunderte die Wände der alten Entschlafungskirche schmückte, übertragen. Den Bewohnern von Archangelsk gelang es, sie in den Jahren der Verfolgung der Kirche zu bewahren.