Im Jahr 1785 baute der Besitzer einer Manufaktur, Kosma Matveev, in der Siedlung Glushkovo einen Tempel, der zu Ehren der Heiligen Dreifaltigkeit geweiht wurde. In der ersten Viertel des 19. Jahrhunderts finanzierte Graf Sergej Petrowitsch Potemkin anlässlich des zehnjährigen Sieges über Napoleon die Rekonstruktion dieses Tempels. Im Jahr 1895 wurde er in der Krypta des Tempels beigesetzt.

Im 20. Jahrhundert erlebte die Kirche schwere Zeiten: Viele Tempel und Klöster wurden zerstört und geplündert, Heiligtümer vernichtet. Auch die Heilig-Geist-Kirche wurde beschädigt: 1933 wurde der Glockenturm zerstört, die kirchlichen Utensilien geplündert, die Innenausstattung vernichtet, Kreuze und Kuppel abgerissen. Nur die zwei Meter hohen Wände und sechs Säulen am Eingang blieben erhalten. Heute befindet sich im ehemaligen Tempel ein Kulturhaus des Bezirks.

Das kirchliche Leben in der Heilig-Geist-Gemeinde wurde 1959 mit der Eröffnung eines Gebetshauses wiederbelebt. 1991, nach drei Jahrzehnten, begann der Protopresbyter Alexander Postnikow mit dem Bau eines neuen Steintempels zwanzig Meter von dem Ort entfernt, an dem zuvor der Tempel der heiligen Apostel Petrus und Paulus stand, der 1848 von S. P. Potemkin erbaut und in den 1930er Jahren zerstört wurde. Der Tempel wurde aus Spenden von Organisationen des Glushkovo-Bezirks, Gemeindemitgliedern und Einwohnern der Siedlung errichtet.

1996 fand an Ostern im neuen, noch nicht ausgestatteten Tempel der erste Gottesdienst statt. Im Jahr 1999, am Fest der Begegnung der Wladimirer Ikone der Gottesmutter (8. September), wurde der neue Tempel feierlich zu Ehren der Lebendigen Dreifaltigkeit von Erzbischof Juvenalij (Tarassow) von Kursk und Rylsk geweiht. 2002 wurde im Tempel ein vierstöckiger Ikonostase installiert und geweiht. 2006 feierte die Gemeinde das zehnjährige Bestehen des Tempels.