Die Auferstehungskirche auf Debra ist die einzige erhaltene Stadtpfarrkirche des 17. Jahrhunderts in Kostroma. Sie wurde Mitte des 17. Jahrhunderts, spätestens 1652, erbaut.

Die untere Debra ist eine der ältesten Straßen Kostromas, die entlang des linken Ufers der Wolga verläuft. Der Name der Straße ist mit dichten Gebüschen am Fluss und einem bewaldeten Tal verbunden. Diese Version wird auch durch den Namen der benachbarten Straße, Waldstraße, bestätigt. Im 17. Jahrhundert konkurrierte der Name untere Debra jedoch mit einem anderen, der unteren Uferstraße, und seit der zweiten Hälfte des 19. Jahrhunderts, der unteren Uferstraße.

Laut Legende baute der kostromische Fürst Wasilij Jaroslawitsch die erste Kirche „auf der unteren Debra“. In seiner „Lebensgeschichte“ wird erwähnt, dass der junge Fürst gerne in den Wäldern über dem Schwarzen Fluss jagte und um die Hunde nicht von Sula transportieren zu müssen, die Hundehütte dorthin verlegte, die Hundeführer ansiedelte und für sie eine hölzerne Auferstehungskirche baute. Im 15. Jahrhundert erreichte der Auferstehungsstadtteil, der entlang der Wolga lag, diese Orte, und im 17. Jahrhundert gab es im Gebiet der Debra Gerbereien. Zu Beginn des 17. Jahrhunderts stand hier eine zeltartige hölzerne Stadtpfarrkirche der Auferstehung mit einer Kapelle der heiligen Katharina und einer warmen Kirche von Kosmas und Damian.

Mit der Zunahme der Bevölkerung beschloss die Stadt, einen steinernen Tempel zu bauen. Den größten Beitrag zu seinem Bau leistete der reiche Händler Kirill Grigorjewitsch Isakow aus der Handelsgilde, der in der Nähe lebte. Der Legende nach entdeckte er unter den Fässern mit Farbe, die ihm aus England geschickt wurden, eines mit Goldmünzen und beschloss, diese für den Bau der Kirche zu verwenden. Die Kirche wurde von Meistern aus Jaroslawl und Wologda gebaut. Die Malereien der Kirche wurden kurz nach dem Bau, 1650 und 1652, vermutlich von der Kunstgruppe von Wasilij Sapokrowski, angefertigt, während die Fresken der Dreihierarchen-Kapelle 1670, wie man annimmt, von Gurij Nikitin und seiner Kunstgruppe geschaffen wurden.

In den 1740er Jahren wurden die Fenster der Kirche vergrößert, die Durchgänge der Galerie zugemauert und das westliche Portal mit einem überdachten Übergang zu den Heiligen Toren verbunden.

Ursprünglich gab es am Tempel einen Glockenturm, aber 1801, bei der Umgestaltung der benachbarten warmen Znamenskirche, die mit der Auferstehungskirche einen einheitlichen Komplex bildet, wurde der Glockenturm abgerissen und an seiner Stelle ein neuer, an die Znamenskirche angrenzender, gebaut.

In den Jahren 1911 und 1912 wurde die Kirche teilweise von dem Architekten Dmitri Mileev restauriert. 1913 besuchte der Kaiser Nikolai II. mit seinen Töchtern und Gefolge die Kirche anlässlich des 300-jährigen Bestehens des Hauses Romanow.

In der Sowjetzeit blieb der Tempel bis in die 1930er Jahre aktiv, als er geschlossen und in ein Getreidelager umgewandelt wurde, während im Untergeschoss ein Militärlager untergebracht wurde. 1946 wurde der Tempel wieder eröffnet. Zeitzeugen berichten, dass es im Tempel keinen Boden gab, die Ikonen aus den Ikonostasen herausgebrochen waren und die Fenster zerbrochen waren. Über ein Vierteljahrhundert, beginnend mit 1964, diente die kleine Kirche als Kathedrale der Kostroma-Eparchie. Bis 1991 wurde hier eine der am meisten verehrten Kostroma-Heiligen, das Theodorovskaya-Ikone der Gottesmutter aus der 1934 zerstörten Uspenskirche, aufbewahrt. 1967 und 1969 fanden Restaurierungsarbeiten an der Eingangsgruppe und den Heiligen Toren statt.

1993 wurde an der Kirche der Auferstehung auf Debra das Znamenskloister für Frauen gegründet, dem auch die halbzerstörte benachbarte Znamenskirche übertragen wurde. Die Kirche wird restauriert, der fünfstöckige Glockenturm wurde vollständig neu erbaut.