Der Tempel, der sich im dritten Stock der Akademie befindet, wurde vom Moskauer Künstler Tschere dnikow mit Helfern und dem bekannten orenburger Künstler Lukian Popow bemalt. An den Wänden sind die Heiligen in voller Größe abgebildet. Über dem Bogen gegenüber dem Altar ist der feierliche Einzug des Herrn Jesus Christus in Jerusalem dargestellt. Am 26. August 1884 wurde der dem drei Heiligen: Basilius dem Großen, Gregor dem Theologen und Johannes Chrysostomus gewidmete Tempel von Bischof Benjamin II. geweiht, der die erste Liturgie darin feierte. Die Schulkirche erhielt zahlreiche Spenden. Einer der Wohltäter, der anonym bleiben wollte, schenkte für das Ikone der Gottesmutter ein silbernes Gewand mit einer goldenen Krone, die mit sieben Steinen geschmückt war: drei Diamanten und drei rosa Rubinen. Er spendete auch eine Glocke mit einem Gewicht von 20 Pud. Die Äbtissin des Orenburger Uspenski-Klosters, Taissia, schenkte einen silbernen Kelch, und der Aufseher der geistlichen Schule, Nikolai Speranski, einen Altar mit einem bestickten Tuch. Der Priester der Orenburger Dreifaltigkeitskirche, Ioann Rasyppninski, der in der Georgskathedrale und der Schutzkirche des Dorfes Tashla diente, übergab mehrere Ikonen. Die Kirche der Drei Heiligen erhielt viele weitere Spenden von ihren Wohltätern.

Das Studienjahr 1917-1918 war das letzte für die Akademie, da das Gebäude von Einheiten der Roten Armee besetzt wurde. Später wurde hier die Chkalov-Flugschule untergebracht, die aus Serpuchov verlegt wurde, und seit 1995 das kommunale Kadettenkorps benannt nach I.I. Nepluev. Dank der Bemühungen des Metropoliten von Orenburg und Buzuluk, Valentin, wurde ein Teil des Gebäudes durch den Beschluss des Orenburger Stadtrats vom 15. Juni 2007 an die Diözese zurückgegeben. Nach der Restaurierung wurde die Orenburger Geistliche Akademie eröffnet. Die verschwundenen Malereien des Tempels wurden nach den originalen Skizzen, die im Russischen Staatsarchiv für Geschichte aufbewahrt werden, wiederhergestellt. Für die Malerei des restaurierten Tempels wurden Meister der Palekh Ikonenmalerei-Werkstatt „Lik“ aus dem Dorf Palekh in der Region Ivanovo eingeladen. Der Leiter der Künstlergruppe, Oleg Romanovich Schurkus, besuchte vor Beginn der Arbeiten den Athos. Im März 2010 begannen die Ikonenmaler mit der Malerei der Decke des Speisesaals, im September begannen sie mit dem zentralen Teil, und ab März 2011 wurden die Arbeiten im Vorraum abgeschlossen.

Im Altar der Kirche befindet sich eine alte Ikone „Das Gebet um den Kelch“, geschaffen von dem bekannten russischen Künstler Wladimir Jegorowitsch Makowski, die aus der Schutzkathedrale übergeben wurde. Zuvor befand sie sich in der Orenburger Kasan-Gottesmutter-Kathedrale. Außerdem gibt es hier die Kasaner Ikone der Gottesmutter in einem metallenen Gewand und die Ikone des Heiligen Nikolaus des Wundertäters, die vom orischen Ikonenmaler Protopriester Sergei Baranov gemalt und von Bischof Irinai von Orenburg und Gai übergeben wurde.

Alle Aktivitäten der Akademie konzentrieren sich um den Tempel, der ihr Herz ist. Hier finden täglich die festgelegten Gottesdienste und das Lesen der Gebetsregeln für die Studenten statt. Jeder, der möchte, kann hierher kommen, um zu beten. Im Jahr 2014 feierte die Akademie ihr 130-jähriges Bestehen.