Im 19. Jahrhundert erlebt das Bogojavlensky-Kloster eine Blütezeit, die von aktivem Steinbau begleitet wird. Eines der wichtigsten Ereignisse dieser Zeit war der Bau einer großen Kirche zu Ehren der Theodorowskaja-Ikone der Gottesmutter, die zur Sommertempel des Klosters wurde. Der Bau begann am 21. Mai 1805 unter der Äbtissin Margarita und wurde 1818 unter der Leitung von Äbtissin Augusta Tschepchugova abgeschlossen. In den Jahren 1836-1839 wurde unter Äbtissin Jelikonida Muratova an der Westseite der Kirche ein imposanter dreigeschossiger Glockenturm angebaut, der durch einen Übergang mit der Kirche verbunden war. Der Glockenturm hatte eine quadratische Form mit Bogenöffnungen und Säulen, und sein unteres Geschoss war in der Höhe dem Volumen der Kirche gleich und wiederholte deren Gestaltung. Er wurde von einer Kuppel, einem kleinen Tambour und einer vergoldeten Spitze gekrönt. Die Höhe des Glockenturms betrug 64 Meter, und im unteren Geschoss befand sich die Klosterbibliothek.

Trotz des Verlusts des Glockenturms hat die Theodorowskaja-Kirche ihre ursprüngliche Architektur bewahrt und wurde nicht umgebaut. Das Innere der Kirche wurde in den Jahren 1822-1824 von der Werkstatt des bekannten Provinzmalers Epifan Alexejewitsch Medwedew bemalt. Die Malereien sind im klassischen Stil ausgeführt und umfassen Szenen auf den Gewölben und im zentralen Tambour. Die Wände sind mit "malerischer Ausstattung" geschmückt, die die Illusion architektonischer Details schafft, und in kleinen Medaillons sind Heiligenbilder platziert. Im Altar, vor dem Hintergrund einer illusorischen Kolonnade, ist das letzte Abendmahl dargestellt. Im Jahr 1862 wurden die Malereien von dem Jaroslawler Bürger Jegor Djakonow erneuert und mit neuen Szenen über die Wunder der Theodorowskaja-Ikone der Gottesmutter ergänzt.

Der ursprüngliche Ikonostase der Kirche stellte eine Krone dar, die von vier Säulen getragen wurde, und war im klassizistischen Stil ausgeführt, ohne den oberen Teil des Altares zu verdecken. Im Jahr 1862 wurde er durch einen geraden dreigeschossigen Ikonostase ersetzt, der die gesamte Ostwand einnahm und den Altarbereich vollständig verdeckte. Rund um die Wände wurden Kioten für zwanzig Ikonen installiert, von denen viele mit gewebten Gewändern, die mit Gold, Perlen, Glasperlen und Pailletten bestickt waren, geschmückt waren.

In den 1930er Jahren, nach der Schließung des Klosters, wurde der Glockenturm zerstört. Die Kirche wurde in den 1980er Jahren und 2010 restauriert und 2003 den Gläubigen zurückgegeben. Heute dient sie als Sommertempel des Klosters.