Im Jahr 1710 wurde die Genehmigung zum Bau der steinernen Epiphaniekirche mit der Kapelle des heiligen Nikolaus von Myra erteilt, weshalb die Kirche oft als Nikolauskirche bezeichnet wird. An dieser Stelle befand sich zuvor die hölzerne Nikolauskirche, die seit 1653 bekannt war, aber am 9. Mai 1709 verbrannte. Der Bau wurde vom Nerekhta-Kaufmann Fjodor Simin dem Jüngeren in Auftrag gegeben und dauerte 15 Jahre. Die Nikolauskapelle wurde 1717 geweiht, die Hauptkirche 1725. Im Jahr 1767 wurde die Kirche von den Jaroslawler Meistern, den Brüdern Schustow, ausgemalt. In der ersten Hälfte des 19. Jahrhunderts wurde die alte Sakristei durch eine geräumigere mit einer erneuerten Kapelle des heiligen Nikolaus und aller Heiligen ersetzt, sowie mit einer symmetrischen nördlichen Kapelle, die zu Ehren von Petrus und Paulus geweiht wurde. Später wurde die Sakristei nach Westen hin durch zwei Volumen auf beiden Seiten des ursprünglichen Glockenturms erweitert, wo Sakristei und Bibliothek untergebracht wurden. Vor dem Glockenturm wurde ein vier Säulen umfassendes Portikus errichtet, und das Kirchengelände wurde mit einem Metallzaun auf steinernen Säulen umgeben. An den Seitenfassaden des viereckigen Gebäudes befinden sich drei hohe rechteckige Fenster des zweiten Lichtes, umrahmt von Rahmen, die für die Architektur Kostromas im 17. Jahrhundert charakteristisch sind, mit dreilappigen, kielartigen Kokoschniks. Im Jahr 1867 wurde die Malerei in der Kirche erneuert.

In den 1930er Jahren verlor die Kirche ihre Kuppeln, der Altar und die oberen Etagen des Glockenturms wurden abgerissen, und der Zaun wurde abgerissen. In den 1980er Jahren wurde die Kirche nach dem Projekt des Architekten der Kostromer Spezialwissenschaftlich-Restauratorischen Produktionswerkstatt A. P. Tschernow restauriert: Die verlorenen Kuppeln, die Spitze des Glockenturms, die Altarapsiden und der Zaun wurden wiederhergestellt, rekonstruiert nach dem Projekt des Architekten der Zentralen Wissenschaftlich-Restauratorischen Produktionswerkstatt S. V. Demidow. Im Jahr 1987 wurde der Ikonostase aus dem Dorf Wyschowje im Soligalitschi-Bezirk in die Kirche gebracht.