Церковь Успения Божией Матери является частью Центрального Архиерейского подворья вместе с храмами Вознесения и Сергия. Это единственное в истории каменного зодчества XVII века здание, где главный объём покрыт крещатой бочкой в четыре лица. Храм признан объектом культурного наследия федерального значения.

На месте нынешнего каменного Успенского храма ранее располагался монастырь, упомянутый в грамоте царя Василия Шуйского в 1606 году. В монастыре находилась деревянная церковь, посвящённая Успению Божией Матери, но в документе 1621 года она уже значится как приходская.

Каменный храм был построен купцом Афанасием Фирсовичем Олисовым и завершён в 1672 году. В 1715 году церковь пострадала от пожара, но была восстановлена.

В 1934 году храм подвергся разорению, трапезная и колокольня были уничтожены. Планировалось его снести для строительства нового жилого квартала, но благодаря вмешательству архитектора В.В. Воронкова, как он позже описал в своих мемуарах, этого удалось избежать. Основная часть Успенской церкви была восстановлена в ходе реставрации 1965 и 1967 годов, хотя проект Святослава Агафонова предусматривал также восстановление трапезной и колокольни. В 2003 году был проведён чин великого освящения Престола.

В 2004 году церковь была отреставрирована в рамках проекта "Ильинская слобода", став первым восстановленным храмом в этом проекте. Были воссозданы трапезная и колокольня. 15 марта 2004 года под руководством А.В. Анциферова начались работы по росписи храма, реставрации алтаря и созданию иконостаса. 12 июня освятили колокола и кресты, самый большой колокол весит 1600 кг. 28 июля церковь была включена в состав архиерейского подворья.

29 июля 2004 года епископ Нижегородский и Арзамасский Георгий провёл Великий чин освящения храма. В декабре 2005 года перед храмом впервые установили рождественскую ёлку.

14 октября 2011 года состоялось освящение четырёх мозаичных икон: Спаса Нерукотворного, святого князя Георгия Всеволодовича, преподобного Сергия Радонежского и Архистратига Михаила. Иконы были созданы в иконописной мастерской "Ковчег", работа над каждой длилась около двух месяцев. Все образы разместили на внешней стене Успенской церкви.