Каменный храм был возведен в 1759 году на средства прихожан и казанского купца Василия Федоровича Булыгина. Главный алтарь освятили в честь Воскресения Христова, правый придел посвятили святому мученику Феодору, а левый, Покрову Пресвятой Богородицы.

С юго-западной стороны к собору примыкала четырехъярусная колокольня с шестью колоколами, самый большой из которых весил 200 пудов. Главной святыней храма считался образ Спасителя, привезенный стрельцами из Москвы в 1584 году. Каждый год 1 августа его несли по Царевококшайску крестным ходом и служили молебен на Кокшаге.

В состав служителей собора входили протоиерей, иерей, диакон и два псаломщика. Духовенство преподавало Закон Божий в Березовском начальном и Медведевском двухклассном училищах. К храму были приписаны кладбищенская Тихвинская церковь и восемь часовен, две из которых находились в городе, а остальные шесть, в деревнях Медведево, Мышино, Березово, Гомзово, Чихайдарово и Аленкино. С сентября 1916 года в Воскресенском соборе начал служить иерей Хрисанф Иванович Поляков, который стал одной из первых жертв гонений за веру на Марийской земле. В августе 1918 года большевики арестовали его, обвиняя в контрреволюционной деятельности, и 11 сентября 1918 года он был расстрелян и похоронен в братской могиле в Йошкар-Оле.

После революции приход Воскресенского собора оставался активным центром религиозной жизни и сопротивления обновленчеству, что во многом было заслугой протоиерея Петра Кочеткова и диакона Николая Юричева. Они стали инициаторами создания Краснококшайского Православного церковного управления староцерковников. Отец Петр был членом президиума Управления до 28 апреля 1928 года, когда его выслали на Соловки. Диакон Николай был секретарем собраний духовенства до ареста 18 мая 1931 года. Впоследствии протоиерей Петр был расстрелян в 1938 году, а судьба Николая Юричева, приговоренного к трем годам заключения, остается неизвестной.

20 сентября 1928 года Воскресенский собор был закрыт по решению Президиума Мароблисполкома, и в его здании разместился кинотеатр. В 1944 году верующие Йошкар-Олы и окрестных селений обратились с просьбой об открытии церкви, и 2 августа 1944 года Совет по делам Русской Православной Церкви удовлетворил эту просьбу. Полуразрушенное здание было отремонтировано на средства прихожан, и храм функционировал почти 20 лет. Многие жители города были здесь крещены, венчаны и получили последнее напутствие. В 1960 году Советом Министров МАССР было решено снести собор, и в 1961 году здание было разрушено, а территория превратилась в пустырь.

В 2001 году на месте бывшего Воскресенского собора установили поклонный крест с иконой Христа Спасителя и памятной табличкой. К настоящему времени собор был заново отстроен и 27 марта 2010 года освящен архиепископом Йошкар-Олинским и Марийским Иоанном. С тех пор в храме регулярно проводятся богослужения.