Покровский собор является первым каменным сооружением Авраамиево-Городецкого монастыря и старейшим из его сохранившихся зданий. Его строительство началось в 1608 году во время Смутного времени по обещанию царя Василия Шуйского, а завершилось спустя 23 года при царе Михаиле Федоровиче. Собор был освящён в 1632 году. Он представлял собой одноэтажную, четырёхугольную церковь с пятью главами и трапезной, служившую летним храмом. Зимой богослужения проводились в тёплом храме в честь Рождества Христова, который был построен немного позже, в середине XVII века, и разобран в XIX веке.

В советские годы Покровский собор сильно пострадал: в его стенах разместилась машинно-тракторная станция, и там стояли трактора. Сегодня собор восстановлен и был освящён архиепископом Александром 1 августа 1992 года. Его внешний вид, вероятно, не уступает тому, каким он был в середине XIX века.