Первое здание, специально предназначенное для театра, было возведено в 1846 году. Оно было деревянным и использовалось преимущественно для гастролей антрепризных театров, таких как труппа П. А. Соколова. Новый городской театр открылся 24 ноября 1870 года, и первой постановкой стала опера М. И. Глинки «Жизнь за царя». В феврале 1880 года завершилось строительство каменного здания театра. В 1926 году была организована постоянная балетная труппа. В 1965 году театру присвоили имя П. И. Чайковского, а в 1969 году он получил статус академического театра. Во время Великой Отечественной войны на Урал был эвакуирован Ленинградский театр оперы и балета им. С. М. Кирова (ныне Мариинский театр), что значительно повлияло на развитие пермского театра, особенно балета. Артисты и педагоги Кировского театра помогли создать в городе хореографическое училище, которое сейчас является третьим по значимости в России.

К 200-летию со дня рождения А. С. Пушкина театр представил проект «Оперная Пушкиниана», включающий пять опер по произведениям поэта. Постановщики были удостоены Государственной премии РФ за 1999 год. С театром сотрудничают известные сценографы, такие как Ю. Устинов, И. Акимова, В. Окунев, Ю. Хариков, А. Коженкова. Осуществляются совместные проекты и продолжается сотрудничество с Фондом Дж. Баланчина. В 2004 году оперная труппа приняла участие в фестивале современного искусства «Sacro Art» в Локкуме (Германия) с «Бестиарием» А. Щетинского. Балетная труппа представила «Лебединое озеро» П. Чайковского в Мюнхене и Антверпене. Балетная труппа театра считается одной из самых известных в России и успешно гастролирует за рубежом под маркой «Чайковский-балет». В 2018 году драматическая оратория «Жанна Д’Арк на костре» Артюра Онеггера получила российскую оперную премию CASTA DIVA в номинации «Событие года» и победила в номинации «Опера/Спектакль» театральной премии «Золотая маска».