Название храма связано с местом его постройки. Изначально это было село на Руси, называвшееся Святые Отцы, позже переименованное во Всехсвятское. Оно принадлежало Дарье Арчиловне, дочери грузинского царя, которая в 1736 году основала храм в этом месте, ныне известном как московский район Сокол. Храм символизировал дружбу между грузинами и русскими, и все церковные службы в нем проводились на грузинском языке. Церковь существовала в таком виде до 1812 года, когда была разрушена армией Наполеона, но уже в 1815 году ее полностью восстановили.

После восстановления храм стал очень популярным среди прихожан, число которых росло, и к 1880 году приход насчитывал около 2000 человек. В июне 1884 года после визита московского митрополита Иоанна было решено расширить церковь, и полная реставрация завершилась в 1903 году.

В 1939 году собор закрыли, но в 1946 году, благодаря усилиям О.И. Богословской, сподвижницы Елизаветы Федоровны Романовой, церковь вновь открылась для верующих. В 70-х годах XX века она считалась одной из крупнейших в Москве. Здесь собирались верующие со всей столицы для освящения воды и участия в других обрядах. Сегодня церковь окружена развитой инфраструктурой района, включающей магазины, салоны красоты и культурно-развлекательные центры.